e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 12, No. 1, pp. 1–8, enero–junio 2022
DOI: 10.54753/cedamaz.v12i1.1191
Riqueza y abundancia de escarabajos peloteros en un área de conservación
periurbana de Loja, Ecuador
Dung beetle richness and abundance in a peri-urban conservation area in Loja,
Ecuador
Claudio Armijos-Armijos
1
, Aura Paucar-Cabrera
1,*
y Christian Mendoza-León
1
1
Museo de Zoología LOUNAZ, Universidad Nacional de Loja, Loja, Ecuador
*
Autor para correspondencia: aurapaucar@gmail.com
Fecha de recepción del manuscrito: 21/01/2022 Fecha de aceptación del manuscrito: 15/06/2022 Fecha de publicación: 30/06/2022
Resumen—Los escarabajos peloteros (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) son usados como bioindicadores por su sensibilidad y alto
grado de fidelidad a condiciones ambientales específicas. En el presente estudio se determinó la riqueza y abundancia de los escarabajos
de la subfamilia Scarabaeinae en cuatro coberturas vegetales del Parque Universitario de Educación Ambiental y Recreacional (PUEAR)
en Loja, Ecuador. En cada cobertura se colocaron tres transectos longitudinales de 200 m y 5 puntos de muestreo en cada transecto.
Se realizaron tres periodos independientes de muestreos usando trampas pitfall cebadas con heces humanas (coprotrampas) y pollo en
descomposición (necrotrampas) para la colecta de especímenes. Para la comunidad de Scarabaeinae se calcularon medidas e índices de
riqueza, abundancia y se evaluaron las diferencias en la composición entre las coberturas vegetales. La riqueza de Scarabaeinae fue mayor
en plantaciones forestales, mientras que en el páramo antrópico solo se encontró una especie. La subfamilia Scarabaeinae registró mayor
abundancia en el bosque (216 individuos) y menor abundancia en el páramo antrópico (2 individuos). La composición y estructura de las
comunidades de la subfamilia Scarabaeinae muestran diferencias en función de las coberturas vegetales. Los sitios que tienen una mayor
similitud en la composición de las comunidades de acuerdo con la cobertura vegetal son el bosque natural y las plantaciones forestales; el
páramo se diferencia notablemente de las otras coberturas vegetales evaluadas.
Palabras clave—Bioindicadores, Coberturas vegetales, Scarabaeinae.
Abstract—Dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) are used as bioindicators because of their sensitivity and high degree
of fidelity to specific environmental conditions. In this research, the richness and abundance of individuals of Scarabaeinae were studied in
four vegetation types at Parque Universitario de Educación Ambiental y Recreacional (PUEAR, its acronym in Spanish). Three 200-meter
transects and 5 sampling points in each transect were placed. Three monthly sampling periods were conducted using pitfall traps, some
baited with human feces and others with decomposed chicken. For the Scarabaeinae community, indexes of richness and abundance were
calculated, and differences in composition between vegetation types were evaluated. Richness of Scarabaeinae was higher in forest plan-
tations, while only one species was found in the anthropogenic paramo. The subfamily Scarabaeinae registered higher abundance in forest
(216 individuals) and lower abundance in the anthropogenic paramo (2 individuals). The composition and structure of the communities of
Scarabaeinae show differences in accordance to vegetation types. The similarity index shows there is an affinity between natural forest, fo-
rest plantations and scrub, however the paramo is notably different from the other vegetation types evaluated. Vegetation types with higher
similarity in dung beetle community composition are natural forest and forest plantations; anthropic paramo is notably different from the
other vegetation types.
Keywords—Bioindicators, Vegetation types, Scarabaeinae.
INTRODUCCIÓN
L
os bosques andinos del sur del Ecuador se enfrentan a
varias presiones antrópicas como el cambio de uso de
suelo, la erosión hídrica, deslizamientos de tierra, incendios,
producción ganadera y actividades agrícolas, que provocan
una pérdida drástica de este tipo de ecosistemas (Bussmann,
2005). Los cambios en la composición de las comunidades
vegetales han generado varios tipos de cobertura vegetal don-
de las especies responden de diferente manera a estas modi-
ficaciones y sus respuestas dependen de atributos como el
nicho ecológico (Chase y Leibold, 2003), rasgos funciona-
les ((Violle et al., 2007) y patrón de desplazamiento (Sulca y
Huamantinco, 2016). Estos atributos pueden llegar a afectar
Esta obra está bajo una licencia internacional Creative Commons Atribución-NoComercial-SinDerivadas 4.0. 1
RIQUEZA Y ABUNDANCIA DE ESCARABAJOS PELOTEROS ARMIJOS-ARMIJOS et al.
a la composición de la fauna a nivel de individuos, poblacio-
nes o comunidades en todos los grupos taxonómicos (Harvey
et al., 2003).
Estas presiones antrópicas y los cambios en la composi-
ción de comunidades vegetales han originado una serie de
impactos negativos a los insectos como disminución de su ri-
queza y abundancia (Nichols et al., 2007), modificación de
sus comportamientos (Gasca y Ospina, 2000) y limitantes fi-
siológicos provocados principalmente por el cambio climáti-
co que no permiten a los insectos acondicionarse a otras lo-
calidades y ampliar su distribución geográfica (De la Vega y
Schilman, 2015). Debido a esta sensibilidad a la perturbación
antrópica y a otras características tales como alta diversidad,
importancia funcional, rápida respuesta a la variabilidad am-
biental y facilidad de captura de algunos taxones de insectos,
se los ha reconocido como importantes elementos bioindica-
dores de la calidad de los ecosistemas (Cancino-López et al.,
2014; De la Vega y Schilman, 2015; Ortega-Echeverría et al.,
2019; Palacio et al., 2012; Villamarín-Cortez, 2010).
De este grupo de insectos bioindicadores, los coleópteros
son los más utilizados para el monitoreo de áreas de con-
servación (Alburqueque et al., 2015; Noriega et al., 2015).
Y dentro de los coleópteros, los escarabajos de la subfami-
lia Scarabaeinae, conocidos comúnmente como escarabajos
peloteros, estercoleros o copronecrófagos, son ampliamente
utilizados en el desarrollo de estudios de medición de impac-
to ambiental gracias a su taxonomía y biología conocida, su
gran rango geográfico, su fácil recolección y la especificidad
que presentan en algunos hábitats, lo que los convierte en
candidatos sobresalientes para ser usados como indicadores
ecológicos (Cancino-López et al., 2014). El grado de sensi-
bilidad de los escarabajos a su entorno revela datos de algún
tipo de cambio ambiental lo que permite determinar las varia-
ciones que se están dando en los ecosistemas (Carpio et al.,
2009). Los escarabeinos son capaces de responder al estado
de conservación de las coberturas vegetales por medio del
aumento o disminución de la riqueza y abundancia de espe-
cies (Alburqueque et al., 2015; Cancino-López et al., 2014;
Delgado-Gómez et al., 2012; Halffter y Arellano, 2002). Es
decir, la riqueza y abundancia de escarabajos peloteros varía
de acuerdo a la perturbación de los hábitats, aumentando o
manteniendo sus comunidades de escarabeinos en zonas con
mínima perturbación antrópica y disminuyendo cuando las
áreas han perdido sus condiciones naturales por la actividad
humana (Cancino-López et al., 2014; De la Vega y Schilman,
2015; Sánchez Hernández et al., 2018).
La riqueza y abundancia de las comunidades neotropica-
les de la subfamilia Scarabaeinae responden específicamente
a tres factores: 1) presencia de cobertura vegetal que les pro-
porciona protección y sitios de reproducción (Harvey et al.,
2003); 2) disponibilidad de recursos alimenticios con prefe-
rencias hacia la carroña (necrófagos), al excremento de ma-
míferos y otros vertebrados (coprófagos) y ambos alimentos
(generalistas) (Cancino-López et al., 2014); y 3) condiciones
del suelo como la compactación y capacidad de drenaje que
influyen sobre todo en las especies cavadoras que necesitan
construir sus túneles (Gasca y Ospina, 2000) y aquellas cu-
yos estadios inmaduros se desarrollan en el suelo (Sulca y
Huamantinco, 2016).
La información que se ha generado hasta el momento so-
bre escarabeinos en páramos, en bosques altoandinos, en
plantaciones agroforestales y en sistemas agrícolas específi-
cos del Neotrópico es reducida (Noriega et al., 2015). Existe
poca información acerca de la distribución de las especies
de escarabajos en la región sur del Ecuador (Onore, 2003), y
hasta ahora no se ha encontrado bibliografía respecto a estu-
dios realizados en la Provincia de Loja en los que relacionen
a los escarabajos copronecrófagos con el tipo de cobertura
vegetal. Como lo menciona França et al. (2017) esta infor-
mación es necesaria para establecer cómo las perturbaciones
en la cobertura vegetal afecta a los escarabeinos. Por ello, en
la ciudad de Loja se ha realizado este estudio, en el Parque
Universitario de Educación Ambiental y Recreacional Ing.
Francisco Vivar Castro (PUEAR), que es un remanente de
bosque andino (Aguirre et al., 2014) que se ha convertido en
un área de conservación que alberga a especies importantes
de aves, mamíferos, reptiles, flora y nano-cuencas nacientes,
sin embargo no ha escapado de las alteraciones por activida-
des antrópicas que han causado el cambio en su estructura y
composición vegetal (Aguirre et al., 2016). La presente in-
vestigación, pretende determinar la riqueza y abundancia de
escarabajos coprófagos y necrófagos en un área de conserva-
ción periurbana de la ciudad de Loja sometida a la presión
de las actividades antrópicas. Además, se genera nuevo co-
nocimiento acerca de la riqueza, abundancia y roles ecoló-
gicos de los escarabeinos, sobre la teoría que explica su fun-
ción ecológica en los ecosistemas (Amore et al., 2018), y que
su diversidad cambia entre los distintos tipos de vegetación
(Beiroz et al., 2019).
MATERIALES Y MÉTODOS
Este estudio se llevó a cabo en la parroquia San Sebastián,
cantón Loja, provincia de Loja, en el Parque Universitario
de Educación Ambiental y Recreación (PUEAR), ubicado al
sur de la ciudad de Loja, específicamente a 5 km del centro
de la ciudad. Este parque cuenta con una superficie aproxi-
mada de 99,13 ha, se encuentra en un rango altitudinal entre
2130 a 2520 m.s.n.m., en las siguientes coordenadas UTM:
700 592 – 9 554 223 N, 700 970 – 9 553 139 S – 701 309
– 9 553 171 E, 699 961 – 9 554 049 W. El PUEAR presenta
una precipitación media anual de 955 mm/año, una tempe-
ratura media anual de 16,6 °C, una humedad relativa media
de 71,96%, una evaporación media de 111,33 mm, una ve-
locidad del viento que va en un rango de 3,64 a 5,44 m/s, un
clima templado lluvioso, mesotérmico, frío e isotermal y un
bio-clima subhúmedo templado (Aguirre et al., 2014).
El PUEAR presenta diferentes coberturas vegetales, y
aquellas que comparten características similares fueron uni-
ficadas en cuatro coberturas vegetales correspondientes a:
bosque nativo, plantaciones forestales, páramo antrópico y
matorral con la peculiaridad de ser homogéneas y análogas,
condición necesaria para el muestreo (modificado de Muñoz
Chamba (2015). En las coberturas vegetales del parque se es-
tablecieron puntos de muestreo ubicados con un buffer de 45
m, con el fin de eliminar el efecto de borde. En las áreas den-
tro del buffer se establecieron al azar tres transectos longitu-
dinales de 200 m, en cada una de las coberturas vegetales. En
los transectos se colocaron 5 puntos separados entre sí por 50
m, con un total de 15 puntos de muestreo por cobertura y 60
puntos de muestreo en toda el área de estudio (Fig.1). Todos
los procedimientos cartográficos se los realizó en el software
2
e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 12, No. 1, pp. 1–8, enero–junio 2022
DOI: 10.54753/cedamaz.v12i1.1191
QGIS versión 2.18 (QGIS Development Team, 2016).
Fig. 1: Mapa de ubicación del PUEAR en la provincia y cantón
Loja (punto rojo). Se indican las coberturas vegetales de la zona de
estudio y los puntos de colecta en cada cobertura vegetal. Mapa de
vegetación adaptado de Muñoz Chamba (2015).
De octubre a diciembre del 2019, en cada tipo de cober-
tura vegetal se realizaron tres muestreos independientes (uno
por mes) mediante trampas de caída (pitfall), utilizando ce-
bos de vísceras de pollo para colectar escarabajos necrófa-
gos y cebos de excremento humano para colectar escarabajos
coprófagos (Ferrer-Paris et al., 2013; Figueroa y Alvarado,
2011). Las trampas estuvieron activas por 72 horas con revi-
siones y reemplazo de cebos cada 24 horas. Los especímenes
colectados fueron depositados en fundas Ziploc individuales
por trampas y cada una con sus respectivos datos de colecta
y código de campo asignado según su número de trampa y
transecto. Los especímenes fueron conservados en etanol al
70%, donde permanecieron hasta su montaje y etiquetado.
En cada uno de los periodos de muestreo se midió la tempe-
ratura y humedad del ambiente a ras del suelo.
Los especímenes se identificaron usando la clave de gé-
neros y subgéneros de escarabajos estercoleros presentes y
presuntos para Ecuador (Chamorro et al., 2018). Posterior-
mente los especímenes fueron depositados en la colección
de invertebrados del Museo de Zoología de la Universidad
Nacional de Loja (LOUNAZ). El muestreo se llevó a cabo
bajo el permiso de investigación No.009-2019-IC-VS-UPN-
DPAL-MAE otorgado por el Ministerio del Agua, Ambiente
y Transición Ecológica.
Para estimar la eficiencia de muestreo se construyó una
curva de acumulación de especies. Las especies se ordena-
ron de acuerdo con la ubicación de los puntos de muestreo y
se emplearon los estimadores no paramétricos ACE y Chao2.
La riqueza específica y la abundancia de escarabajos pelote-
ros se obtuvo para las cuatro coberturas vegetales. Se reali-
zaron las curvas de rango abundancia en cada cobertura ve-
getal, para evaluar los cambios en cuanto a la riqueza y equi-
tatividad de especies colectadas en el PUEAR. Para la cons-
trucción de las curvas de acumulación de especies y rango-
abundancia se ordenaron jerárquicamente a las especies pre-
sentes en cada unidad de muestreo de acuerdo a su abundan-
cia empleando el paquete BiodiversityR (Kindt, 2019) en el
software R versión 3.5.1. (R Core Team, 2019).
La diversidad beta de escarabajos peloteros se calculó con
el índice de Bray-Curtis, un análisis de agrupamiento don-
de la similitud entre dos comunidades se mide a partir de
la abundancia de las especies. La matriz de similitud del ín-
dice de Bray-Curtis, se utilizó para realizar un análisis de
conglomerados. Además, para analizar el grado de similitud
de escarabajos peloteros en las coberturas vegetales se reali-
zó un análisis de escalamiento multidimensional no métrico
(nMDS, por sus siglas en inglés), utilizando como distancia
el índice de Bray-Curtis, para condensar la información en
una representación gráfica de ordenación 2D. En esta orde-
nación, cuanto más cercanos son los puntos, más similar es
la composición de las comunidades.
Para evaluar las diferencias en la composición de las co-
munidades entre las coberturas vegetales (plantaciones fo-
restales, matorral, páramo antrópico y bosque natural) del
PUEAR, se realizó un análisis de similitud (ANOSIM), prue-
ba no paramétrica que determina la significación estadística
de los grupos obtenidos mediante el análisis de conglomera-
dos. El análisis se lo desarrolló usando una matriz de datos
de abundancia, con una permutación de 999, utilizando co-
mo distancia el índice de disimilitud de Bray-Curtis, el cual
permitió obtener el valor estadístico R, con un nivel de signi-
ficancia de p<0.05. El rango limitado por el estadístico “R”
de 0 a 1, indica que mientras más cercano sea el valor a 1 ma-
yor diferencia habrá entre los grupos formados y valores más
cercanos a 0 mayor semejanza presentarán entre los grupos
formados. Para el desarrollo del ANOSIM se utilizó el pa-
quete Vegan (Oksanen et al., 2019) del software R versión
3.5.1. (R Core Team, 2019).
RESULTADOS
Se registraron 390 individuos de la subfamilia Scarabaei-
nae, clasificados en 6 géneros (Cryptocanthon, Deltochilum,
Dichotomius, Onoreidium, Onthophagus y Uroxys) y 9 es-
pecies. La especie que presentó mayor cantidad de indivi-
duos fue Uroxys frankenbergeri Balthasar, 1940 (261 indi-
viduos), seguida por Uroxys lojanus Arrow, 1933 (46 indi-
viduos), Cryptocanthon paradoxus Balthasar, 1942 (39 in-
dividuos), Deltochilum tessellatum Bates, 1870 (20 indivi-
duos), Uroxys rugatus Boucomont, 1928 (12 individuos),
Onthophagus curvicornis Latreille, 1812 (7 individuos) y
Onoreidium cristatum Arrow, 1931 (3 individuos), mien-
tras que Dichotomius cotopaxi (Guérin-Méneville, 1855) y
Uroxys sp.2 tuvieron un individuo cada uno. Durante la iden-
tificación de las especies de la subfamilia Scarabaeinae se
identificaron tres especies cuyo registro en la ciudad de Loja
data de hace varias décadas atrás como Cryptocanthon para-
doxus, que fue registrado en el Villonaco y luego fue descrito
en el año 1942; Uroxys lojanus registrado en el Pucará y más
tarde descrito en el año 1933; y un único espécimen hembra
de Uroxys frankenbergeri registrado en Cajanuma y luego
descrito en el año 1940. Esta última especie está siendo re-
descrita, parte del material usado en ese trabajo taxonómico
proviene del presente estudio.
Para las especies de Scarabaeinae del PUEAR, la curva de
acumulación basada en el estimador ACE mostró una riqueza
total esperada de 11 especies, mientras que la curva de acu-
mulación de especies basada en Chao2 indicó una riqueza
esperada de 10 especies. Los resultados indican eficiencia de
muestreo del 82% considerando el estimador ACE, y 90%
considerando a Chao2 del total estimado para la localidad,
con la colecta de 9 especies (Fig. 2).
La riqueza de especies más alta entre las cuatro coberturas
3
RIQUEZA Y ABUNDANCIA DE ESCARABAJOS PELOTEROS ARMIJOS-ARMIJOS et al.
Fig. 2: Curva de acumulación de especies para los escarabeinos del
PUEAR. Se indican los estimadores de riqueza no paramétricos
ACE y Chao2 con su desviación estándar.
vegetales de estudio se presentó en las plantaciones forestales
con 6 especies y la menor riqueza de especies corresponde al
páramo antrópico donde se registró una sola especie. En toda
el área de estudio, el género con mayor número de especies
fue Uroxys que presentó cuatro especies, mientras que los
otros cinco géneros (Cryptocanthon, Deltochilum, Dichoto-
mius, Onoreidium y Onthophagus) presentaron una sola es-
pecie cada uno.
Fig. 3: Número de individuos en cada cobertura vegetal: B
(bosque), PL (plantaciones forestales), M (matorral) y Pr (páramo
antrópico).
La cobertura vegetal con mayor abundancia fue el bosque
nativo con 177 individuos registrados (Fig. 3). En cuanto a la
abundancia por géneros en toda el área de estudio, se observó
que el mayor número de individuos pertenecen a Uroxys con
un total de 320 especímenes, en comparación a Dichotomius
con un solo espécimen registrado en el estudio. Las especies
con mayor número de individuos dentro del PUEAR fueron
Uroxys frankenbergeri (261 individuos), Uroxys lojanus (46
individuos) y Cryptocanthon paradoxus (39 individuos).
Las curvas de rango-abundancia mostraron que no hay di-
ferencias entre las especies dominantes registradas en bos-
que, matorral y plantaciones forestales; donde Uroxys fran-
kenbergeri presentó una proporción de 71,8%, 75% y 59,4%
en bosque, matorral y plantaciones forestales, respectiva-
mente (Fig. 4a). Estas tres coberturas muestran una pendiente
fuertemente acentuada lo que significa una baja equitatividad
de las especies. Por otro lado, en la cobertura vegetal del bos-
que, la especie con menor proporción fue Deltochilum tes-
sellatum (0,6%). La cobertura matorral presentó una menor
proporción de especies Onthophagus curvicornis y Dichoto-
mius cotopaxi con el 1,8% en ambas especies (Fig. 4b). En la
cobertura de plantaciones forestales la especie de menor pro-
porción fue Uroxys sp.2 (0,6%) (Fig. 4c). Finalmente, en la
cobertura vegetal del páramo antrópico se encontró una sola
especie (Deltochilum tessellatum) (Fig. 4d).
Fig. 4: Curva de rango abundancia de las coberturas vegetales: a)
Bosque, b) Matorral, c) Plantaciones Forestales y d) Páramo
Antrópico. El eje X corresponde al rango de especies y el eje Y
representa las proporciones de cada una de las especies presentes
en la cobertura vegetal.
El análisis de clúster mediante la matriz de Bray-Curtis
mostró dos subgrupos. El primer subgrupo indica una simi-
litud de la abundancia de escarabajos copronecrófagos del
40 y 60% entre las plantaciones forestales, bosque natural
y matorral, mientras que el páramo antrópico difiere en la
abundancia de escarabajos copronecrófagos en relación con
las otras coberturas vegetales de análisis (Fig. 5).
Fig. 5: Dendograma del análisis de similitud de Bray-Curtis,
muestra las similitudes de abundancia total de escarabajos
copronecrófagos entre las coberturas vegetales del PUEAR: Pr
(páramo antrópico), M (matorral), B (bosque) y PL (plantaciones
forestales).
El ordenamiento resultante del NMDS indicó que las co-
munidades de escarabajos copronecrófagos de las coberturas
del bosque natural y plantaciones forestales muestran una su-
perposición de comunidades, siendo las dos coberturas las
que más semejanza en composición y estructura comunita-
ria presentan. También, el matorral tiende a asemejarse a las
4
e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 12, No. 1, pp. 1–8, enero–junio 2022
DOI: 10.54753/cedamaz.v12i1.1191
dos coberturas vegetales antes mencionadas, se observa una
semejanza entre la composición de escarabajos copronecró-
fagos en estas tres coberturas vegetales de acuerdo con el
eje NMDS2 (Fig. 6). Por otro lado, la cobertura del páramo
antrópico mostró menor similitud en la composición de es-
carabajos copronecrófagos con las otras coberturas vegetales
del análisis, puesto que fue la que más lejos se encontró en
relación con las otras coberturas vegetales de acuerdo con el
NMDS1 (Fig. 6).
Fig. 6: Representación 2D del escalamiento multidimensional no
métrico (NMDS), con el uso del índice de Bray-Curtis para
comparar la composición comunitaria de escarabajos
copronecrófagos entre las coberturas vegetales del PUEAR:
Bosque, Plantaciones forestales, Matorral y Páramo antrópico.
En contraste, el análisis de similitud (ANOSIM) mostró
que hay diferencias significativas (p=0.05), lo que indica que
sí existe diferencia en la composición de las comunidades de
Scarabaeinae entre el bosque, matorral, plantación forestal y
páramo antrópico del PUEAR. Las comunidades de Scara-
baeinae en las coberturas vegetales del PUEAR son conside-
radas totalmente diferentes entre sí (R= 0.23).
DISCUSIÓN
Los resultados de este estudio indican que la riqueza y
abundancia de escarabeinos es particular para cada una de
las coberturas vegetales analizadas, las cuales presentan cam-
bios en su estructura y características ambientales lo que in-
fluye en la presencia o ausencia de las especies. Otros es-
tudios también han determinado que cada hábitat tiene una
comunidad particular de escarabajos peloteros, donde la es-
tructura y composición del hábitat, especialmente el tipo de
vegetación, son las variables que influyen en el recambio de
especies entre hábitats (Cancino-López et al., 2014), por lo
que es posible encontrar diferencias en la riqueza y abun-
dancia de escarabeinos en cada fragmento de un área antro-
pogénica que cuenta con condiciones particulares (Delgado-
Gómez et al., 2012). Halffter y Arellano (2002) añaden que
la disponibilidad del alimento no es el factor más relevante
en la riqueza y abundancia de escarabeinos, sino el grado de
transformación del hábitat original.
En el PUEAR, las coberturas vegetales se diferencian tanto
en el tipo de vegetación como en la altura del dosel: el bosque
tiene una dominancia de nogal, aliso, arbustos, hierbas y epí-
fitas; las plantaciones forestales presentan en su área un gran
porcentaje de eucalipto, pino, pastizales y especies frutales;
en el matorral se encuentran estratos arbustivos y herbáceos;
mientras que el páramo cuenta con una formación herbácea
perenne (Aguirre et al., 2014). Se ha reportado que los es-
carabajos peloteros tienen preferencia por zonas con una co-
bertura vegetal alta, ya que su alimento se mantiene fresco
por más tiempo (Villamarín-Cortez, 2010), generalmente los
escarabeinos se trasladan de zonas abiertas con grandes per-
turbaciones y condiciones extremas a bosques con un gran
dosel y riqueza (Delgado-Gómez et al., 2012).
En concordancia, las plantaciones forestales y el bosque
natural son los tipos de vegetación que presentaron mayor ri-
queza y abundancia, respectivamente; además, el bosque na-
tural, plantaciones forestales y matorral presentan cierta ho-
mogeneidad, esta similitud permite el flujo de especies entre
los hábitats y una composición comparable de escarabeinos
(Fig. 5), mientras que el páramo antrópico, donde se regis-
traron sólo dos individuos de Deltochilum tessellatum, fue la
cobertura vegetal con menor riqueza y abundancia de espe-
cies, posiblemente por las condiciones de terreno con suelos
compactados y pobres en materia orgánica, esta es una zona
fuertemente intervenida y afectada por incendios a lo largo
de los años (Sarango-Cobos et al., 2019), probablemente no
brinda los recursos necesarios para los escarabeinos, al me-
nos durante los meses de colecta. Se ha reportado que las co-
berturas vegetales con estructura boscosa más compleja pre-
sentan una diversa comunidad de escarabaeinos (Harvey et
al., 2003), y otro factor que influye en la riqueza y abundan-
cia de escarabajos copronecrófagos es el estado de conserva-
ción de las áreas estudiadas, aquellas que se encuentran en
buenas condiciones permiten el desarrollo y la movilización
de los individuos, a diferencia de las que ya han sido degra-
dadas en gran porcentaje (Palacio et al., 2012).
En el PUEAR, la riqueza de especies registrada, fue mayor
en las plantaciones forestales que representan un ecosistema
más simplificado que el bosque natural, pero donde existe al-
ta disponibilidad de recurso alimenticio, tanto de mamíferos
silvestres que visitan estas áreas como de aquel proveniente
del ganado vacuno que se encuentra pastando dentro de la
zona y deposita excremento del que pueden alimentarse los
escarabeinos y desarrollar sus funciones biológicas, especial-
mente los generalistas. En contraste, se encontró una mayor
abundancia de individuos de Scarabaeinae en bosque natural
donde posiblemente se encuentra mayor diversidad y abun-
dancia de mamíferos silvestres que aportan recurso alimen-
ticio para las comunidades de escarabajos copronecrófagos
que son sensibles a la abundancia del recurso alimenticio, el
tipo de excremento y los cambios en la disponibilidad de es-
tos (Rangel-Acosta et al., 2012). En el bosque natural, los
escarabajos copronecrófagos logran colonizar el excremen-
to de mamíferos y posiblemente de aves y de reptiles, pero
también aprovechan otros recursos como materia vegetal en
descomposición, hongos, frutas y carroña (Bustos y Lopera
Toro, 2003; Ibarra-Polesel et al., 2015; Sánchez Hernández
et al., 2018), lo que indicaría una mayor cantidad y varie-
dad de recurso que podría significar una mejor dinámica en
el bosque, donde los escarabeinos contribuyen con el ciclaje
de nutrientes y la dispersión secundaria de las semillas incre-
mentando la regeneración de los bosques (Rangel-Acosta et
al., 2012). Para el PUEAR, la presencia de escarabajos supo-
5
RIQUEZA Y ABUNDANCIA DE ESCARABAJOS PELOTEROS ARMIJOS-ARMIJOS et al.
ne un servicio de apoyo en la restauración del bosque natural
que se encuentra rodeado por otros tipos de vegetación en
restauración como el matorral y el páramo antrópico. Adi-
cionalmente, otras condiciones en el bosque como el suelo
rico en materia orgánica, la acción de los descomponedores
y los organismos edáficos que proveen aireación y porosidad
al suelo, podrían estar influyendo en la riqueza y abundancia
de los escarabeinos, una buena calidad del suelo es necesaria
para la construcción de galerías, con buen drenaje y acumu-
lación de materia orgánica de la cual también dependen para
sus procesos metabólicos, aumentando así el número de crías
y adultos en el sitio (Rangel-Acosta et al., 2012).
Entre los géneros registrados, Uroxys presentó mayor ri-
queza y abundancia dentro del área de estudio. En otras re-
giones neotropicales también se ha registrado esta tendencia,
en la Reserva de la Biosfera Selva el Ocote en Chiapas, Mé-
xico se observó que las especies del género Uroxys se mantu-
vieron persistentes y dominantes en todos sus hábitats (Sán-
chez Hernández et al., 2018). En Sudamérica, se ha reportado
que las especies de este género incluso han logrado acondi-
cionarse a las regiones alto andinas del Ecuador, y llegan a
adentrarse en zonas de páramo, donde alcanzan una gran es-
peciación en toda la cordillera de los Andes (Escobar, 2000;
Espinoza y Noriega, 2018). Dentro del género, U. franken-
bergeri presenta dominancia en matorral, bosque natural y
plantaciones forestales, posiblemente producto de la adapta-
ción de la especie a gran variedad de fuentes nutricionales o
por su competitividad frente a otras especies de escarabeinos
(Correa et al., 2019).
Es posible que, en épocas del año con diferente precipita-
ción, humedad y temperatura, influencie sobre la abundancia
y emergencia de adultos que puedan ser capturados, por lo
tanto, es necesario realizar más muestreos en otros meses del
año, especialmente en la zona de páramo para verificar si so-
lo hay presencia de una especie de escarabeino en este tipo
de vegetación. Pese a que no hay estudios de fluctuaciones
de poblaciones de escarabeinos a lo largo del año en esta re-
gión del país, esta presunción la apoya el estudio de Uchoa y
Rodrigues (2019) quienes hicieron un seguimiento a pobla-
ciones de escarabaeinos en tres ambientes del medio oeste
de Brasil, donde tomaron en cuenta las estaciones de ocu-
rrencia de especies predominantes, tomando en cuenta el nú-
mero de individuos por especie, mensualmente, a lo largo de
dos años de estudio (Noviembre 2005 a Noviembre 2007) en
áreas naturales y agrícolas. Los autores encontraron mayor
abundancia de escarabajos copronecrófagos en los meses de
octubre a diciembre tanto en pastizal como en bosque nativo.
Esto evidencia la necesidad de más muestreos en el PUEAR
para identificar los picos de abundancia y las fluctuaciones
poblacionales de estos escarabajos.
Este trabajo nos brinda un panorama general de un mo-
mento en la historia del PUEAR que es un área de conser-
vación importante para la ciudad de Loja por su ubicación y
los servicios ecosistémicos que provee tales como servicios
de provisión (plantas medicinales y ornamentales como la
Achupalla [Puya spp]); de regulación (ciclos hídricos y regu-
lación de las quebradas León Huayco y Los Nogales; de pre-
vención de erosión y conservación de la fertilidad del suelo y
secuestro de carbono con la presencia de bosque mixto de es-
pecies maderables y matorral); de apoyo (como polinización
y dispersión de semillas brindado por las especies que alber-
ga como 100 especies de aves, 10 especies de mamíferos y
4 de reptiles, incluyendo a la especie en peligro de extinción
Bothrocophias lojana Parker, entre otras), y culturales para
investigación y turismo (Aguirre et al., 2014); a las especies
que brindan servicios ecosistémicos se suman los escarabajos
peloteros. Todas las especies vegetales y faunísticas deberían
disponer de condiciones apropiadas para el mantenimiento
de sus poblaciones. Dentro del PUEAR, los datos demues-
tran que la riqueza y abundancia de escarabajos peloteros es
altamente sensible a los cambios ambientales y de vegeta-
ción, las áreas de conservación como el bosque natural son
claves para mantener la comunidad de escarabajos coprone-
crófagos. Se observó que existe una relación de la riqueza
y abundancia entre bosque natural, plantaciones forestales y
matorral, donde posiblemente las poblaciones de escarabaei-
nos pueden cruzar de un tipo de vegetación a otro, pero sus
comunidades no tienen las mismas proporciones en cuanto a
riqueza y abundancia, y se debe interpretar como un deterio-
ro de las condiciones óptimas que debería tener el PUEAR.
Más aún, si existieran estudios similares en remanentes bos-
cosos conservados más amplios como la Reserva Madrigal
del Podocarpus o el Parque Nacional Podocarpus con los que
se pudieran comparar a las comunidades de escarabajos pe-
loteros del PUEAR, posiblemente se pudiera percibir que el
pequeño fragmento de bosque natural del PUEAR ha perdido
especies de peloteros y con ellas sus servicios ecosistémicos,
las redes de interacción naturales que estas tienen con los ver-
tebrados silvestres, y las condiciones ambientales óptimas de
fragmentos naturales más amplios y conectados. Estudios a
largo plazo de las poblaciones de peloteros pueden ayudar a
monitorear el grado de restauración de las áreas de interés, y
esos datos pueden convertirse en una guía clara para mejorar
las medidas de conservación en el PUEAR mediante planes
de manejo ambiental adaptativo con datos sólidos brindados
por la dinámica de las poblaciones de escarabeinos.
CONCLUSIONES
El presente estudio evidencia que en el sur del Ecuador
existen factores, como el tipo de vegetación, que influyen so-
bre la riqueza y abundancia de las poblaciones de escarabajos
peloteros; así como también influye la capacidad de las espe-
cies para adaptarse y competir, aquellas generalistas tienen
mayor posibilidad de supervivencia en ecosistemas alterados.
Los datos obtenidos en esta investigación permitieron ge-
nerar nueva información sobre las especies de la subfamilia
Scarabaeinae en la zona de estudio, incluyendo el registro
de aquellas especies que no habían sido reportadas por dé-
cadas. Según las curvas de acumulación obtenidas, aún que-
dan especies por registrar, por lo que es importante continuar
con las investigaciones de escarabajos peloteros en el sur del
Ecuador, especialmente bajo un escenario de cambio global.
Esta investigación aporta información en zonas establecidas
como áreas de conservación de especies que se encuentran
en riesgo de que sus poblaciones decrezcan y que no cuentan
con datos suficientes para poder determinar la situación ac-
tual y proyecciones expectantes de los valores de riqueza y
abundancia que tendrían en el futuro los escarabajos copro-
necrófagos de la subfamilia Scarabaeinae y suma a los pocos
estudios en páramos, en bosques altoandinos, en plantaciones
agroforestales y en sistemas agrícolas específicos del Neotró-
6
e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 12, No. 1, pp. 1–8, enero–junio 2022
DOI: 10.54753/cedamaz.v12i1.1191
pico.
AGRADECIMIENTOS
Extendemos nuestra gratitud al Dr. Fernando Vaz de Mello
(Universidad Federal de Mato Grosso, Brasil) por la ayuda
brindada en la delimitación del diseño del muestreo; al M.Sc.
William Chamorro (investigador asociado a la Universidad
Nacional de Loja) por su colaboración en la verificación de
las identificaciones a nivel de especie; y al Dr. Brett Ratcliffe
(University of Nebraska, Estados Unidos) por compartir el
mapa del Ecuador. Agradecemos a la Dra. Helena España
por su apoyo y sus valiosos comentarios.
CONTRIBUCIONES DE LOS AUTORES
Conceptualización: APC y CML; metodología: APC y
CML; análisis formal: CAA y CML; investigación: CAA;
recursos: CAA; curación de datos: CAA, APC; redacción —
preparación del borrador original: CAA y APC; redacción —
revisión y edición: CAA, APC y CML; visualización: CML;
supervisión: APC y CML; administración de proyecto: CAA;
adquisición de financiamiento para la investigación: CAA.
Todos los autores han leído y aceptado la versión publicada
del manuscrito.
Claudio Armijos Armijos: CAA. Aura Paucar-Cabrera:
APC. Christian Medoza-León: CML.
FINANCIAMIENTO
Este estudio fue financiado por CAA y apoyado con las
instalaciones y material entomológico del Museo de Zoolo-
gía LOUNAZ-UNL.
REFERENCIAS
Aguirre, Z., Celso, M., y Puglla, Y. (2014). Parque Universi-
tario De Educacion Ambiental y Recreacion Francisco
Vivar Castro. Loja.
Aguirre, Z., Gaona, T., y Yaguna, C. (2016). Parque Univer-
sitario de Educación Ambiental y Recreación Ing. Fran-
cisco Vivar Castro. Universidad Nacional de Loja, Loja,
Ecuador. Loja.
Alburqueque, D. S., Vaz de Mello, F., Cherre, A., y Timaná,
C. (2015). Coleópteros (Coleoptera:Scarabaeidae) de
los Bosque de Niebla, Ramos y Chin Chin, Ayabaca-
Huancabamba, Piura-Perú. INDES, 3(1), 108–116. doi:
10.25127/indes.201501.009
Amore, V., Da Silva, P. G., Hensen, M. C., Hernández, M. I.,
y Lobo, J. M. (2018). Variation in dung removal by
dung beetles in subtropical Atlantic Rainforests. Ento-
mologia Experimentalis et Applicata, 16(10), 854–862.
doi: 10.1111/eea.12724
Arrow, G. (1931). The coleopterous genus Trichillum (Co-
pridae), with a key to the species. The Annals and
Magazine of Natural History, 10(8), 609–611. doi:
https://doi.org/10.1080/00222933108673452
Arrow, G. (1933). The genus Uroxys, with description of
some new species,. The Annals and Magazine of natural
History, 11(10), 385–399. doi: https://doi.org/10.1080/
00222933308673669
Balthasar, V. (1940). Neue Uroxys-arten. Entomologische
Blätter, 36, 33–39.
Balthasar, V. (1942). Noví Jihoameri
ˇ
cti Scarabaeidi neue
Scarabaeiden aus Süd-Amerika. Casopis.
ˇ
C. Spol, En-
tomologické, 39, 36–42.
Beiroz, W., Barlow, J., Slade, E. M., Borges, C., Louzada, J.,
y Sayer, E. J. (2019). Biodiversity in tropical planta-
tions is influenced by surrounding native vegetation but
not yield: A case study with dung beetles in Amazonia.
Forest Ecology and Management, 444, 107–114. doi:
10.1016/j.foreco.2019.04.036
Boucomont, A. (1928). Coprophages d’Amerique du Sud
nouveuxs ou peu connus. Societe entomologique de
France, 12, 186–194.
Bussmann, R. W. (2005). Bosques andinos del sur de Ecua-
dor, clasificación, regeneración y uso. Revista Peruana
de Biología, 12(2), 203–216.
Bustos, F. L., y Lopera Toro, A. (2003). Preferencia por
cebo de los escarabajos coprofagos (Coleoptera: Scara-
baeidae: Scarabaeinae) de un remanente de bosque seco
tropical al norte del Tolima (Colombia). Sociedad En-
tomológica Aragonesa, 3, 59–65.
Cancino-López, R., Chamé-Vazquez, E., y Gómez y Gómez,
B. (2014). Escarabajos Necrófilos (Coleoptera : Scara-
baeinae) en Tres Hábitats del Volcán Tacaná, Chiapas,
México. Dugesiana, 21(2), 135–142.
Carpio, C., Donoso, D. A., Ramón, G., y Dangles, O. (2009).
Short Term Response of Dung Beetle Communities to
Disturbance by Road Construction in the Ecuadorian
Amazon. Annales de la Societe Entomologique de
France, 45(4), 455–469. doi: 10.1080/00379271.2009
.10697629
Chamorro, W., Marín-Armijos, D., Granda, V., y Vaz-De-
Mello, F. Z. (2018). Listado de especies y clave de
géneros y subgéneros de escarabajos estercoleros (Co-
leoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) presentes y pre-
suntos para Ecuador. Revista Colombiana de Entomolo-
gia, 44(1), 72–100. doi: 10.25100/socolen.v44i1.6545
Chase, J. M., y Leibold, M. A. (2003). Ecological niches:
linking classical and contemporary approaches. (ilus-
trada ed.; U. o. C. Press, Ed.). Chicago.
Correa, C. M., Braga, R. F., Puker, A., y Korasaki, V. (2019).
Patterns of Taxonomic and Functional diversity of dung
beetles in a human-modified variegated landscape in
Brazilian Cerrado. Journal of Insect Conservation,
23(1), 89–99. doi: 10.1007/s10841-018-00118-6
De la Vega, G., y Schilman, P. E. (2015). La importancia de
la fisiología en la distribución geográfica de los insectos.
Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, 74(3-
4), 101–108.
Delgado-Gómez, P., Lopera Toro, A., y Rangel-Ch, O.
(2012). Variación Espacial del Ensamblaje de Escara-
bajos Coprófagos (Scarabaeidae: Scarabaeinae) en Re-
manentes de Bosque Seco en Chimichagua (Cesar, Co-
lombia). Colombia diversidad biótica XII: La Región
Caribe de Colombia, 833–849.
Escobar, F. (2000). Diversidad y Distribución de los Escara-
bajos del Estiércol (Coleoptera : Scarabaeidae : Scara-
baeinae ) de Colombia. Sociedad Entomológica Arago-
nesa, 1, 197–210.
Espinoza, V. R., y Noriega, J. A. (2018). Diversity of the
dung beetles (Coleoptera: Scarabaeinae) in an altitudi-
nal gradient in the east slope of los Andes, Napo provin-
ce, Ecuador. Neotropical Biodiversity, 4(1), 144–150.
doi: 10.1080/23766808.2018.1512199
Ferrer-Paris, J., Sánchez-Mercado, y Rodríguez, J. (2013).
Optimización del Muestreo de Invertebrados Tropica-
les: Un Ejemplo con Escarabajos Coprófagos (Coleop-
tera: Scarabaeinae) en Venezuela. Revista de Biolo-
7
RIQUEZA Y ABUNDANCIA DE ESCARABAJOS PELOTEROS ARMIJOS-ARMIJOS et al.
gia Tropical, 61(1), 89–110. doi: 10.15517/rbt.v61i1
.10941
Figueroa, L., y Alvarado, M. (2011). Coleópteros copró-
fagos (Scarabaeidae: Scarabeinae) de la Reserva Na-
cional Tambopata, Madre de Dios, Perú. Revista Pe-
ruana de Biologia, 18(2), 209–212. doi: 10 .15381/
rpb.v18i2.230
França, F. M., Frazão, F. S., Korasaki, V., Louzada, J., y
Barlow, J. (2017). Identifying Thresholds of Log-
ging Intensity on Dung Beetle Communities to Impro-
ve the Sustainable Management of Amazonian Tropical
Forests. Biological Conservation, 216, 115–122. doi:
10.1016/j.biocon.2017.10.014
Gasca, H. J., y Ospina, M. F. (2000). Estudio preliminar de la
composición de la comunidad de escarabajos coprófa-
gos ( Coleptera Scarabaeidae ) de un bosque altoandino
en Albán (Cundinamarca, Colombia). Acta Biológica
Colombiana, 5(2), 19–22.
Guérin-Méneville, F.-É. (1855). Catalogue des Insectes Co-
léoptères, recueillis par M. Gaetano Osculati, pendant
son exploration de la région équatoriale, sur les bords
du Napo et de l´Amazone. Zoologisch-Botanischen Ve-
reins.
Halffter, G., y Arellano, L. (2002). Response of Dung
Beetle Diversity to Human-induced Changes in a Tro-
pical Landscape. Biotropica, 34(1), 144–154. doi:
https://doi.org/10.1111/j.1744-7429.2002.tb00250.x
Harvey, C. A., Hernández, B., Maes, J.-m., Harvey, C. A.,
Vílchez, S., Medina, A., y Sánchez, D. (2003). Abun-
dancia y diversidad de escarabajos coprófagos y mari-
posas diurnas en un paisaje ganadero en el departamen-
to de Rivas , Nicaragua. Agroforesteria en las Américas,
10(39-40), 93–102.
Ibarra-Polesel, M. G., Damborsky, M. P., y Porcel, E.
(2015). Escarabajos Copronecrófagos (Scarabaeidae:
Scarabaeinae) de la Reserva Natural Educativa Colonia
Benítez, Chaco, Argentina. Revista Mexicana de Biodi-
versidad, 86(3), 744–753. doi: 10.1016/j.rmb.2015.05
.011
Kindt, R. (2019). Package ‘BiodiversityR’.
Muñoz Chamba, L. F. (2015). Ordenamiento Territorial
del Parque Universitario PUEAR mediante SIG, Loja-
Ecuador (Tesis Doctoral no publicada).
Nichols, E., Larsen, T., Spector, S., Davis, A. L., Escobar,
F., Favila, M., y Vulinec, K. (2007). Global dung
beetle response to tropical forest modification and frag-
mentation: A quantitative literature review and meta-
analysis. Biological Conservation, 137(1), 1–19. doi:
10.1016/j.biocon.2007.01.023
Noriega, J. A., Camero, E. R., Arias-Buriticá, J., Pardo-
Locarno, L. C., Montes, J. M., Acevedo, A. A., . .. So-
lís, C. (2015). Grado de cobertura del muestreo de
escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae: Sca-
rabaeinae) en Colombia. Revista de Biologia Tropical,
63(1), 97–126. doi: 10.15517/rbt.v63i1.13323
Oksanen, J., Blanchet, G., Friendly, M., Kindt, R., Legendre,
P., McGlinn, D., .. . Wagner, H. (2019). Package ‘ve-
gan’.
Onore, G. (2003). Historia de la Ecarabaeidología en el
Ecuador. Sociedad Entomológica Aragonesa, 3(30), 9–
14.
Ortega-Echeverría, C., Navas S., G. R., y Noriega, J. A.
(2019). Seasonality of the assemblage of dung beetles
(coleoptera: Scarabaeinae) of the botanical garden of
cartagena “Guillermo Piñeres” Bolívar-Colombia. Cal-
dasia, 41(1), 124–138. doi: 10.15446/caldasia.v41n1
.72107
Palacio, J., Monroy-G, J. D., Valencia, E., y Noriega, J.
(2012). Estructura de un Ensamblaje de Escarabajos
Coprófagos (Coleoptera: Scarabaeinae) en Tres Sitios
con Diferente uso del Suelo en Antioquia, Colombia.
Actualidades Biológicas, 34(96), 43–54.
QGIS Development Team. (2016). QGIS. Gran Canaria.
R Core Team. (2019). R : a language and environment for
statistical computing and graphics. Vienna.
Rangel-Acosta, J. L., Blanco-Rodriguez, O., Gutiérrez-
Rapalino, B., y Martínez-Hernández, N. J. (2012). Co-
leópteros coprófagos (Scarabaeidae: Scarabaeinae) aso-
ciados a excrementos de mamíferos en la Reserva Natu-
ral Luriza (RNL), Departamento del Atlántico, Colom-
bia. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa
(S.E.A.), 50, 409–419.
Sánchez Hernández, G., Gómez, B., Delgado, L., Rodríguez-
López, M. E., y Chamé-Vázquez, E. R. (2018). Di-
versidad de Escarabajos Copronecrófagos (Coleoptera:
Scarabaeidae: Scarabaeinae) en la Reserva de la Bios-
fera Selva El Ocote, Chiapas, México. Caldasia, 40(1),
144–160. doi: 10.15446/caldasia.v40n1.68602
Sarango-Cobos, J., Muñoz, J., Muñoz, L., y Aguirre, Z.
(2019). Impacto ecológico de un incendio forestal en
la flora del páramo antrópico del Parque Universitario
“Francisco Vivar Castro”, Loja, Ecuador. Bosques Lati-
tud Cero, 9(2), 101–114.
Sulca, L., y Huamantinco, A. A. (2016). Variación estacional
de la comunidad de escarabajos Scarabaeinae (Coleop-
tera: Scarabaeidae) de un bosque inundable Amazonico
de Perú. Ecología Aplicada, 15(1), 47–55.
Villamarín-Cortez, S. (2010). Escarabajos Estercoleros
(Coleoptera: Scarabaeinae) de El Goaltal, provincia de
Carchi, Ecuador: lista anotada de especies y ecología.
Avances en Ciencias e Ingeniería, 2(3), 98–103. doi:
10.18272/aci.v2i3.52
Violle, C., Navas, M.-L., Vile, D., Kazakou, E., Fortunel, C.,
Hummel, I., y Garnier, E. (2007). Let the concept of
trait be functional! Oikos, 116(5), 882–892. doi: 10
.1111/j.2007.0030-1299.15559.x
8
