e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 18–30, Enero–Junio 2024
DOI: 10.54753/cedamaz.v14i1.2046
Diversidad funcional de quirópteros en la Estación Experimental El Padmi,
cantón Yanzatza, Zamora Chinchipe, Ecuador
Functional diversity of chiroptera in the Experimental Station El Padmi, canton
Yanzatza, Zamora Chinchipe, Ecuador
Manuel Fernando Medina-Piedra1,*, Katiusca Valarezo-Aguilar2y Christian Alberto Mendoza-León2
1Universidad Nacional de Loja, Facultad Agropecuaria y de Recursos Naturales Renovables, Posgrado en Biodiversidad y Cambio
Climático, Loja, Ecuador, fermedina2205@gmail.com
2Universidad Nacional de Loja, Facultad Agropecuaria y de Recursos Naturales Renovables, Carrera de Ingeniería Ambiental, Loja,
Ecuador, katiusca.valarezo@unl.edu.ec, christian.a.mendoza@unl.edu.ec
*Autor para correspondencia: fermedina2205@gmail.com
Fecha de recepción del manuscrito: 23/09/2023 Fecha de aceptación del manuscrito: 16/06/2024 Fecha de publicación: 30/06/2024
Resumen—En América Latina y El Caribe, las actividades agropecuarias y en general las actividades antrópicas están alterando los
hábitats lo que conduce a una reducción de la biodiversidad que afecta de manera directa a la diversidad e interacciones ecológicas de los
murciélagos. Para entender mejor estas interacciones y cómo las diferencias en morfología y comportamiento afectan su función ecológica,
la adopción del enfoque de la diversidad funcional es crucial. Este estudio tiene como objetivo analizar la diversidad taxonómica y funcional
de murciélagos en la Estación Experimental El Padmi, en la Amazonia ecuatoriana. Se dividió la zona en tres áreas de vegetación: jardín
botánico, pastizal y bosque. En cada área, se estableció un transecto de 300 metros con 8 redes de neblina para capturar murciélagos,
registrando individuos y midiendo características morfológicas. Mediante programas como R, Past, FDiversity e Info Stat, se evaluó la
diversidad, abundancia e índices de diversidad funcional de las comunidades de murciélagos en las tres coberturas vegetales. Se capturaron
en total 178 individuos pertenecientes a 9 géneros y 14 especies de la familia Phyllostomidae. Los géneros más diversos resultaron ser
Carollia yArtibeus. En términos de diversidad funcional, el bosque mostró valores medios de uniformidad, divergencia y dispersión
funcional. Esto sugiere que el área tiene capacidad para sostener una variada gama de especies de murciélagos, lo que a su vez indica la
existencia de recursos a ser explotados. Sin embargo, esta área también presenta cierto nivel de vulnerabilidad a la introducción de especies
invasoras como gatos, cotorras y especies vegetales introducidas en estos nichos. En términos generales, las tres áreas vegetales presentaron
valores de diversidad funcional similares, indicando que hay recursos subutilizados y una eficiencia relativamente baja en la productividad
del ecosistema. Esto pone de manifiesto la importancia de comprender y gestionar adecuadamente las interacciones entre las especies y su
entorno para preservar la biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas.
Palabras clave—Murciélagos, Índices de diversidad, Riqueza funcional, Uniformidad funcional, Divergencia funcional y Dispersión
funcional.
Abstract—In Latin America and the Caribbean, agricultural activities and anthropogenic activities are generally altering habitats, leading
to a reduction in biodiversity. This directly affects the diversity and ecological interactions of bats. To understand these interactions and
how differences in morphology and behavior affect their ecological function, the adoption of the functional diversity approach is crucial.
The study aims to analyze the functional diversity of bats in the El Padmi Experimental Station in the Ecuadorian Amazon. The area
was divided into three vegetation areas: botanical garden, grassland and forest. In each area, a 300-meter transect was established with 8
mist nets, recording bat individuals and measuring morphological characteristics. Using programs such as R, FDiversity and Info Stat, the
functional diversity of the bat communities in the three vegetation covers was evaluated. A total of 178 individuals belonging to 9 genera
and 14 species of the Phyllostomidae family were captured. The most diverse genera were Carollia and Artibeus. In terms of functional
diversity, the forest showed mean values of evenness, divergence and functional dispersion. This suggests that the area has the capacity to
support a varied range of bat species, indicating the existence of resources to be exploited. It also presents some level of vulnerability to the
introduction of invasive species into these niches. The three vegetation areas presented similar functional diversity values, indicating that
there are underutilized resources and relatively low efficiency.
Keywords—Bats, Diversity indices, Functional richness, Functional equitability, Functional divergence and Functional dispersion.
INTRODUCCIÓN
En un mundo afectado por un cambio global sin prece-
dentes, impulsado por factores sinérgicos como el au-
mento poblacional, la contaminación, el uso de energías no
renovables y el cambio de uso de suelo, se ha creado una red
compleja de efectos que aumenta los impactos del cambio
Esta obra está bajo una licencia internacional Creative Commons Atribución-NoComercial-SinDerivadas 4.0. 18
DIVERSIDAD FUNCIONAL DE QUIRÓPTEROS MEDINA-PIEDRA et al.
climático y amenaza la integridad de los ecosistemas (Ipinza
et al., 2021; Pisanty, 2006). Conocemos que la biodiversidad
juega un papel fundamental en el desarrollo de las socieda-
des y su conservación debería ser una preocupación priori-
taria para la humanidad (Ipinza et al., 2021). No obstante,
en la actualidad, a nivel mundial gran parte de la biodiver-
sidad se encuentra en un estado crítico, se estima que hasta
un millón de especies de plantas y animales están en peligro
de extinción, principalmente debido a las actividades huma-
nas (Pérez, 2020). Dentro de los animales amenazados, se
encuentra taxones que son piezas claves para la salud, equi-
librio y funcionamiento de los ecosistemas, como es el caso
del orden de los quirópteros (Burneo y Tirira, 2014), estos
mamíferos alados son esenciales para el mantenimiento de la
biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas debido
a que estos desempeñan múltiples papeles ecológicos, que
abarcan desde la polinización y dispersión de plantas, hasta
el control de poblaciones de insectos (Kunz et al., 2011). Sin
embargo, la presión ejercida por la transformación del paisa-
je y otros factores antropogénicos ejerce un impacto palpable
en la funcionalidad, composición y estructura de las comuni-
dades de este orden (García-Morales et al., 2016; Ramírez,
2017). La alteración del hábitat conlleva una disminución en
la disponibilidad de alimento, refugio y sitios de cría para los
murciélagos (Durán y Pérez, 2015); además, esta transfor-
mación de los ecosistemas afecta las estrategias de forrajeo
y el uso de recursos disponibles para los diferentes gremios
tróficos de los murciélagos (Jackson & Fahrig, 2014).
En el Neotrópico, los murciélagos representan hasta el
50% de la fauna de mamíferos asociada a los bosques siem-
pre verdes de tierras bajas, donde algunas localidades pueden
llegar a registrar hasta 110 especies (Emmons y Voss, 1996;
Engstrom y Lim, 2001). Factores como el tamaño (Willig
et al., 2003), las especializaciones fisiológicas y morfológi-
cas (Swartz et al., 2003), las estrategias de forrajeo (Dumont,
2003; Soriano, 2000) y las diferencias en el uso de refugios
(Kunz y Lumsden, 2003), han sido utilizados para explicar la
gran diversidad taxonómica de este grupo. Además, debido
a que algunas especies presentan requerimientos de hábitat
más específicos que otras, la presencia de estas especies pue-
de ser un importante indicador ambiental, al responder de
una manera predecible a una gran variedad de estrés (Mora-
Fernández y Peñuela-Recio, 2013).
En la búsqueda de comprender la compleja relación entre
la diversidad biológica y el funcionamiento de los ecosiste-
mas, varios autores han aportado investigaciones significati-
vas para entender cómo las especies interactúan con su en-
torno (González et al., 2015). Mientras que estudios como
los desarrollados por Halffter y Moreno (2001) y Hooper et
al. (2005) se han centrado en explorar la relación entre la di-
versidad de especies y la estructura de los ecosistemas, otros
autores, como Chapin et al. (2000), Feld et al. (2009) y Dir-
zo et al. (2014) han analizado la relación entre la diversidad
de especies y su función de los ecosistemas. Además, enfo-
ques más tradicionales de diversidad, como la abundancia y
la riqueza de especies, han sido explorados por estudios de-
sarrollados por Tilman et al. (1997), Duffy (2002) y Morin
(2011). Esta evolución en la comprensión de los roles que
cumplen las especies en la funcionalidad del ecosistema ha
reemplazado la noción simplificada de que todas las especies
son igualmente importantes en términos de su función en el
ecosistema (Chávez, 2004).
En esta línea, en la actualidad recibe mayor interés la di-
versidad funcional y evolutiva como un enfoque fundamental
para comprender cómo las especies interactúan con su en-
torno y cómo su variabilidad morfológica y comportamen-
tal puede influir en su papel ecológico (Tilman et al., 1997;
Mouchet et al., 2010; Cadotte et al., 2011). Autores como
Díaz y Cabido (2001), Naeem y Wright (2003) y Córdova y
Zambrano (2015) han destacado la importancia de conside-
rar la diversidad funcional como un componente clave para
entender la relación entre biodiversidad y los procesos eco-
lógicos.
El análisis de la diversidad funcional, nos brinda la ca-
pacidad de evaluar cómo distintas especies de murciélagos
cumplen funciones ecológicas en gradientes de degradación
de los bosques, lo que nos da la oportunidad de comparar la
salud de diversos ecosistemas y entender cómo los quirópte-
ros reaccionan ante las alteraciones ambientales (Jones et al.,
2009; Santos y Tellería, 2006). Entender la diversidad fun-
cional es crucial para la conservación de los murciélagos y
de los ecosistemas en los que desempeñan un papel impor-
tante (Kunz et al., 2011). Diversas especies de murciélagos
cumplen funciones ecológicas vitales, dentro de los cuales es
importante destacar a los murciélagos frugívoros, como parte
de los grupos tróficos, funcionan como indicadores eficaces
de los recursos disponibles en su ecosistema, dado que sus re-
querimientos de hábitat para la búsqueda de alimentos refle-
jan las condiciones ambientales. Además, este grupo taxonó-
mico puede aportar con pautas para abordar la recuperación
de áreas degradadas debido a su contribución en la dispersión
de semillas de plantas pioneras. (Charles-Dominique, 1986;
Cely y Castillo, 2019).
La composición y funcionamiento de las comunidades
ecológicas pueden entenderse a través de los rasgos funcio-
nales de las especies, que son atributos que pueden ser de
índole morfológica, fisiológica, conductual o reproductiva de
los individuos los cuales tienen un impacto importante en có-
mo se desenvuelven en su entorno y cómo afectan a niveles
más amplios de organización (Violle et al., 2007 y Mokany
y Roxburgh, 2008). La diversidad funcional describe el ran-
go, distribución y abundancia de valores característicos de un
conjunto de especies en una comunidad (Tilman et al., 1997).
Mediante el uso de varios índices de diversidad funcional, es
viable identificar y clasificar los seres vivos en función de su
entorno y las relaciones que establecen con otros organismos
(Petchey y Gaston, 2006). Además, la diversidad funcional
en base a los rasgos funcionales de las comunidades propor-
ciona una comprensión eficaz de las características y reac-
ciones de las especies en un ecosistema, en contraste con la
diversidad taxonómica (Mokany et al., 2008).
En este estudio, evaluamos la diversidad funcional de los
murciélagos al sur de la Amazonía ecuatoriana. Esta región,
a pesar de su riqueza biológica, se enfrenta a los desafíos re-
lacionados con de la transformación del paisaje y la pérdida
de hábitats (Burneo y Tirira, 2014; Arguero et al., 2012). A
través del análisis de la diversidad funcional de los murcié-
lagos, pretendemos analizar los principales índices de diver-
sidad funcional en distintos tipos de cobertura vegetal, bus-
cando conocer las propiedades y respuestas de las especies
murciélagos en cada una de las coberturas vegetales estudia-
das.
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CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 18–30, Enero–Junio 2024
DOI: 10.54753/cedamaz.v14i1.2046
Fig. 1: Ubicación de la Estación Experimental El Padmi en amarillo y transectos de muestreo en azul.
Fuente: Satélite Landsat/Copernicus. (2023). Padmi, Ecuador. [Imagen satelital]. Google Earth.
Esta investigación tuvo como objetivo contribuir a la con-
servación de los murciélagos y la biodiversidad compren-
diendo las diversas funciones que cumplen y su interacción
con el ecosistema entendiendo los factores que podrían estar
afectando al grupo de especies de mamíferos voladores que
se encuentran en esta importante área dedicada a la investi-
gación.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de Estudio
El estudio se desarrolló en la Estación Experimental El
Padmi ubicada al sur de la Región Amazónica Ecuatoriana,
en el barrio El Padmi, parroquia Los Encuentros, cantón Yan-
tzatza, provincia de Zamora Chinchipe (Figura 1). El área
de estudio tiene una extensión de 103,5 ha y se encuentra
ubicado en las siguientes coordenadas UTM: -3.743844°E y
-78.615926°S, en un rango altitudinal que va de 775 hasta
1150 m s.n.m.
La Estación Experimental El Padmi presenta un paisaje
heterogéneo, abarcando pastizales utilizados como potreros,
árboles de sombra, y áreas de bosque natural en las laderas
altas al este de la propiedad (Aguirre y León, 2011). Registra
una temperatura media anual de 23°C, su precipitación anual
es de 1978 mm, siendo el mes lluvioso marzo con 226 mm y
el más seco octubre con 132 mm. (Mendoza y Abad, 2002).
La Estación Experimental El Padmi presenta un paisaje
heterogéneo, abarcando pastizales utilizados como potreros,
árboles de sombra, y áreas de bosque natural en las lade-
ras altas al este de la propiedad (Aguirre y Leon, 2011). La
temperatura promedio anual es de 23°C, con una precipita-
ción anual de 1978 mm, caracterizado por un clima transi-
cional entre tropical subhúmedo y tropical húmedo. Además,
su fisiografía es representativa del corredor fluvial Zamora-
Nangaritza, con distintas formas de terreno que van desde
áreas planas aluviales hasta laderas muy escarpadas (Univer-
sidad nacional de Loja, 2002).
Metodología
Para el estudio en la Estación Experimental El Padmi se
seleccionaron tres tipos de vegetación: Bosque natural de ri-
vera (jardín botánico), pastizal y bosque natural de ladera
conforme la clasificación realizada por Quizhpe Tapia y Ore-
llana Fierro, 2011. En cada uno de estos tres tipos de vege-
tación se estableció un transecto al azar de 300 m, y en cada
transecto se ubicaron ocho redes de neblina (cuatro de 6 m y
cuatro de 12 m de largo por 2,5 m de alto) con separación de
30 m entre redes.
La captura de murciélagos se realizó desde finales de di-
ciembre de 2022 hasta la primera semana de febrero de 2023,
con nueve noches efectivas de muestreo. El muestreo se reali-
zó durante tres noches en cada una de las coberturas vegeta-
les, en horarios de 18H00 a 04H00, durante cada periodo de
muestreo se revisaron las redes cada 40 minutos.
Para cada espécimen capturado, se registró la fecha, la ubi-
cación, el número de la red, las condiciones ambientales, el
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DIVERSIDAD FUNCIONAL DE QUIRÓPTEROS MEDINA-PIEDRA et al.
orden taxonómico, la familia, el nombre científico, el sexo y
la presencia de parásitos externos. Además, se tomaron diver-
sas medidas morfométricas, tales como el largo total (LT), el
largo cabeza-cuerpo (LCC), el largo de la pata (LP), el largo
de la tibia (LTib.), el largo antebrazo (AB), el largo del pul-
gar (LPul), el largo de la cola (LC), el largo de la oreja (LO),
el largo del trago (Ltra), la longitud de la hoja nasal (LH),
la longitud mayor del cráneo (LMC), la longitud del calcar
(LCal.) y el peso (P). Estas mediciones se efectuaron en la
parte dorsal y lateral derecha de cada ejemplar, utilizando un
calibrador digital con una precisión de 0,1mm y una balan-
za manual en gramos para el peso. Todos los especímenes
fueron marcados con un corte de pelo en la parte dorsal para
evitar su recaptura.
Todos los ejemplares fueron reconocidos hasta el nivel ta-
xonómico de especie, mediante la comparación de cada una
de las medidas registradas de las especies capturadas con las
medidas morfométricas de las especies descritas en Tirira
(2017) y López (2016). por lo que no fue necesario colec-
tarlos ni llevarlos al laboratorio para observar fórmulas den-
tales o características craneales. Todos los individuos fueron
catalogados dentro del gremio alimenticio correspondiente,
según Kalko et al. (1996). Además, para la asignación de
gremios tróficos se revisó Guerra (2014), Narváez (2010),
Novoa et al. (2011) y Tirira (2017).
Los rasgos funcionales se establecieron en base a la clasifi-
cación propuesta por Kalko et al. (1996), en el cual se carac-
teriza el uso de recursos con base a los gremios alimenticios
de los quirópteros. Los rasgos funcionales considerados en
esta investigación y su descripción se muestran en la Tabla 1.
Metodología
Para el estudio en la Estación Experimental El Padmi se
seleccionaron tres tipos de vegetación: Bosque natural de ri-
vera (jardín botánico), pastizal y bosque natural de ladera
conforme la clasificación realizada por Quizhpe Tapia y Ore-
llana Fierro, 2011. En cada uno de estos tres tipos de vege-
tación se estableció un transecto al azar de 300 m, y en cada
transecto se ubicaron ocho redes de neblina (cuatro de 6 m y
cuatro de 12 m de largo por 2,5 m de alto) con separación de
30 m entre redes.
La captura de murciélagos se realizó desde finales de di-
ciembre de 2022 hasta la primera semana de febrero de 2023,
con nueve noches efectivas de muestreo. El muestreo se reali-
zó durante tres noches en cada una de las coberturas vegeta-
les, en horarios de 18H00 a 04H00, durante cada periodo de
muestreo se revisaron las redes cada 40 minutos.
Para cada espécimen capturado, se registró la fecha, la ubi-
cación, el número de la red, las condiciones ambientales, el
orden taxonómico, la familia, el nombre científico, el sexo y
la presencia de parásitos externos. Además, se tomaron diver-
sas medidas morfométricas, tales como el largo total (LT), el
largo cabeza-cuerpo (LCC), el largo de la pata (LP), el largo
de la tibia (LTib.), el largo antebrazo (AB), el largo del pul-
gar (LPul), el largo de la cola (LC), el largo de la oreja (LO),
el largo del trago (Ltra), la longitud de la hoja nasal (LH),
la longitud mayor del cráneo (LMC), la longitud del calcar
(LCal.) y el peso (P). Estas mediciones se efectuaron en la
parte dorsal y lateral derecha de cada ejemplar, utilizando un
calibrador digital con una precisión de 0,1mm y una balan-
za manual en gramos para el peso. Todos los especímenes
fueron marcados con un corte de pelo en la parte dorsal para
evitar su recaptura.
Todos los ejemplares fueron reconocidos hasta el nivel ta-
xonómico de especie, mediante la comparación de cada una
de las medidas registradas de las especies capturadas con las
medidas morfométricas de las especies descritas en Tirira
(2017) y López (2016). por lo que no fue necesario colec-
tarlos ni llevarlos al laboratorio para observar fórmulas den-
tales o características craneales. Todos los individuos fueron
catalogados dentro del gremio alimenticio correspondiente,
según Kalko et al. (1996). Además, para la asignación de
gremios tróficos se revisó Guerra (2014), Narváez (2010),
Novoa et al. (2011) y Tirira (2017).
Los rasgos funcionales se establecieron en base a la clasifi-
cación propuesta por Kalko et al. (1996), en el cual se carac-
teriza el uso de recursos con base a los gremios alimenticios
de los quirópteros. Los rasgos funcionales considerados en
esta investigación y su descripción se muestran en la Tabla1.
La diversidad funcional de la comunidad de murciélagos
presentes en las tres coberturas vegetales de estudio, se cal-
culó con base a siete rasgos funcionales cuantitativos (rasgos
morfológicos) y tres cualitativos (relacionados a la historia
de vida). Para cada cobertura vegetal se calculó la riqueza
funcional (FRic), uniformidad funcional (FEve), índice de
divergencia funcional (FDiv) y dispersión funcional (FDis).
Los rasgos funcionales fueron considerados en base a lo des-
crito en la Tabla1.y sus cálculos se basó en los índices y
fórmulas descritas en la Tabla2. o patrones importantes.
Se generaron dos matrices para obtener los valores de los
índices de diversidad funcional. La primera matriz constó de
las especies de murciélagos registradas y sus rasgos morfo-
lógicos promediados. La segunda matriz contiene las espe-
cies, el tipo de vegetación y abundancias. Se considero cada
noche de muestreo como las réplicas del estudio y todos in-
dividuos registrados por especie. Estas dos matrices, fueron
cargadas y fusionadas horizontalmente en el programa FDi-
versity (Casanoves et al., 2010), una vez fusionadas se pro-
cedió a estandarizar esta matriz fusionada utilizando la dis-
tancia de Gower para rasgos categóricos y cuantitativos, lo
que nos permitió obtener los índices de diversidad funcional.
Para realizar la comparación la diversidad funcional entre las
tres coberturas de la Estación Experimental El Padmi; par-
tiendo de los resultados obtenidos de los cuatro índices de
diversidad funcional se procedió a aplicar primero la prue-
ba de Levene para homocedasticidad, para luego recurrir a la
prueba alternativa no paramétrica de Kruskal-Wallis a través
del programa InfoStat versión estudiantil (Di Rienzo et al.,
2020). Además, los índices de diversidad funcional fueron
representados gráficamente mediante la utilización del pro-
grama en Past 4.11 (Dasgupta, 2013).
RESULTADOS
Se obtuvo un esfuerzo de muestreo de 5400m2red/hora en
cada cobertura vegetal seleccionada en la Estación Experi-
mental El Padmi (Jardín Botánico, Pastizal y Bosque).
Se registraron 178 murciélagos distribuidos en nueve gé-
neros y 14 especies pertenecientes a la familia Phyllostomi-
dae, dentro del orden Chiroptera. El género más diverso fue
Carollia que presenta el 36,52% de la riqueza, seguida de
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Tabla 1: Rasgos funcionales morfométricos y de historia de vida para la comunidad de murciélagos del bosque húmedo tropical de la Estación
Experimental el Padmi
Rasgos Funciona-
les
Fundamento de variable como rasgo funcional Atributo Definición del atributo
Cuantitativos
Peso (g) Relacionado con la búsqueda de alimento, tasa metabólica, cantidad y
calidad del recurso alimenticio. Se ha determinado que los murciéla-
gos frugívoros con peso >40 g pueden dispersar semillas más pesadas,
es común encontrarlos en ambientes transformados (Saldaña-Vázquez,
2014, Saldaña-Vázquez y Schondub, 2016). Por otra parte, en ambien-
tes de bosques tropicales, mejores condiciones ambientales fomentan el
peso en Artibeus lituratus yArtibeus planirostris mejorando las condi-
ciones corporales de los individuos (Chacón-P y Ballesteros, 2019).
Peso en gra-
mos.
Peso del espécimen
Longitud antebrazo
(mm)
Esta medida está ligada al tamaño corporal, se ha demostrado una rela-
ción positiva entre la longitud del antebrazo y el tamaño de las presas.
Estudios en matrices en bosques tropicales concluyeron una relación
entre el aumento de talla en murciélagos con disponibilidad de recursos
alimenticios (Houston y Jones, 2004).
Valor en milí-
metros.
Medición tomada desde
la base del codo hasta
donde se unen los car-
pos.
Longitud total
(mm)
Relacionado con la demanda de recursos tróficos, metabolismo, com-
portamiento de forrajeo (estrato, sitio) (Gómez-Ortiz y Moreno, 2017).
Valor en milí-
metros.
Medida desde el inicio
de la cola hasta el inicio
de la cabeza.
Longitud oreja
(mm)
Asociada a la dieta, estrategia de forrajeo, puede ayudar en el vuelo en el
control y levantamiento, localización de las presas, dirección y distancia
de las señales (Arita y Fenton, 1997; Balcombe y Fenton, 2010; Gardner
et al., 2011 b).
Valor en milí-
metros.
Medida desde la base
de la oreja hasta la parte
distal.
Longitud trago
(mm)
Accesorio de la oreja asociado con la ecolocalización en la dirección,
localización y elevación de la señal, y en la orientación en el ambiente
(Lawrence y Simmons, 1982; Müller, 2004).
Valor en milí-
metros.
Medición desde la base
del trago hasta el ápice.
Longitud tibia
(mm)
Medida que, al igual que longitud de antebrazo está relacionada con el
tamaño de los murciélagos, que ayuda a dar maniobrabilidad al uropa-
tagio (Swartz y Middleton, 2008).
Valor en milí-
metros.
Medida de articulación
con el fémur, hasta la
articulación con la pata.
Hoja nasal: forma,
borde, pelos (FHN,
BHN, PHN)
Asociadas con la trasmisión en las señales de la ecolocalización, dieta,
detección de presas, orientación asociada con los hábitos alimenticios
y uso del hábitat, estrategia de forrajeo (Arita, 1990; Arita y Fenton,
1997).
Forma, borde y
pelos en milí-
metros.
Originada entre las na-
rinas y extendida hacia
la parte distal de la lan-
za.
Cualitativos (Rasgos de historia de vida)
Gremio trófico (1,
2, 3, 4 y 5)
Este aspecto del ensamblaje de murciélagos proporciona información
acerca de la partición de recursos y uso de hábitat, la determinación de
los gremios proporciona sobre el papel funcional de los murciélagos.
Los gremios tróficos están relacionados, en cierto grado, con la dinámi-
ca de los ecosistemas (Lobova et al., 2003, Kalko et al., 1996).
1: Frugívoro, 2:
Insectívoro, 3:
Hematófago, 4:
Nectarívoro, 5:
Piscívoro.
Basado en información
primaria y secundaria
en publicaciones inde-
xadas.
Estrategias de
forrajeo (EF1, EF2,
EF3, EF4, EF5,
EF6)
El modo o estrategia para atrapar el alimento, permite a los murciélagos
explotar la heterogeneidad del hábitat y generar una mayor partición de
recursos en los ecosistemas. Se ha sugerido a mayor diversidad estruc-
tural de la vegetación, más recursos y hábitats pueden ser utilizados por
los murciélagos, lo que pueden estar vinculados a un mayor número de
procesos ecológicos (Mora-Fernández et al., 2013).
EF1: IAR, EF2:
NR, EF3: IR,
EF4: FS, EF5:
FN, EF6: PAR.
Basado en información
secundaria (Schnizler y
Kalko, 2001, Suárez-
Castro y Montenegro,
2015).
Hábitos de Forrajeo
(HF1, HF2, HF3,
HF4, HF5, HF6,
HF7, HF8, HF9,
HF10)
Este comportamiento está relacionado con las condiciones de ecolocali-
zación y estrategia de forrajeo, los murciélagos pueden utilizar, depen-
diendo del hábitat donde se encuentren, diferentes hábitos de forrajeo
para conseguir los recursos alimenticios, lo cual está relacionado con
la morfología alar y oídos (Denzinger y Schniltzler, 2013, Luck et al.,
2013).
FARAEAF,
FAEBD,
FBAE-
SA, FAEA,
FPEEVS,
FPEEVF,
FPEEVD,
FAEA, FA-
CAESD
Basado en información
secundaria (Denzinger
y Schniltzler, 2013,
Luck et al., 2013).
Nota: Estrategias de forrajeo: IAR= insectívoros aéreos rápidos, NR= nectarívoros recolectores, IR= insectívoros recolectores, FS= frugí-
voros sedentarios, FN= frugívoros nómadas, PAR= piscívoros aéreos recolectores. Hábitos de forrajeo: FARABA= Forrajeadores aéreos de
rebúsqueda activa de espacios estrechos de follaje, FABEB= forrajeadores aéreos de espacio de borde de dosel, FBAESA= Forrajeadores de
borde de arrastre espacial sobre la superficie del agua, FAEA= forrajeadores aéreos de espacios abiertos, FPEEVS= forrajeadores pasivos de
espacios estrechos entre la vegetación del sotobosque, FPEEF= Forrajeadores pasivos de espacios estrechos de follaje, FAEA= Forrajeadores
activos de espacios abiertos, FACAESD= forrajeadores aéreos de espacios abiertos entre y sobre el dosel.
Fuente: (Acosta Cala, 2019; Peña Peinado, 2021).
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DIVERSIDAD FUNCIONAL DE QUIRÓPTEROS MEDINA-PIEDRA et al.
Tabla 2: Índices de diversidad funcional (IDF) usados en la presente investigación.
IDF Ecuación Variables Definición
Riqueza funcional FRic =2TT=número total de
rasgos funcionales
Determina el espacio funcional que ocupa
la comunidad ((?)).
Uniformidad funcional FEve =
∑S−1
j=1m´
ın1
bj−1
S−1
1−1
S−1
S=riqueza de espe-
cies
b=largo de la dis-
tancia entre rasgos
funcionales
Establece la uniformidad en la distribución
de las abundancias en el espacio funcional
((?)).
Divergencia funcional FDiv =∆+∆G
∆|∆|+∆G
dG =distancia
euclidiana de cada
especie
∆d=cálculo de
las desviaciones
estándar de las abun-
dancias
Analiza la distribución de las abundancias
a partir del centro de gravedad del espacio
funcional ((?)).
Dispersión funcional FDis =∑S
i=1WiZi
S=riqueza
Wi=abundancias re-
lativas de las especies
Zi=distancia de las
especies al centroide
Determina la distancia media de cada indi-
viduo al centroide, describiendo la hetero-
geneidad funcional de la comunidad ((?),
(?)).
Fig. 2: Clasificación de los murciélagos registrados en la Estación Experimental El Padmi, de acuerdo a sus gremios tróficos.
Nota: Gremios tróficos registrados nectarívoros recogedores de dosel (NRD), frugívoros recogedores de sotobosque (FRS), frugívoros
recogedores de dosel (FRD) y hematófagos recogedores de sotobosque (HRS).
Artibeus con el 25% de riqueza, Desmodus con el 22,47%,
Uroderma con el 9,55% mientras que Anoura y Rhinophylla
con el 0,56% cada uno, fueron los géneros menos diversos
Tabla(3).
Se identificaron cuatro gremios tróficos Figura(2), nectarí-
voros recogedores de dosel (NRD), frugívoros recogedores
de sotobosque (FRS), frugívoros recogedores de dosel (FRD)
y hematófagos recogedores de sotobosque (HRS). El gremio
trófico dominante fue FRS con el 64,29% (n=9) de las espe-
cies registradas, seguido de los FRD con 21,43% (n=3) y los
más raros fueron los NRD y HRS con el 7,14% (n=1), cada
uno.
En la Figura 3 se observamos que la riqueza funcional
(FRic) de las tres coberturas vegetales presentan valores cer-
canos a cero, lo que indica que cada uno de estos ecosistemas
posee recursos sin explotar y por ende tienen una baja pro-
ductividad. El valor más extremo se registró en el jardín bo-
tánico, mientras que el pastizal y bosque presentaron valores
cercanos entre ellos, siendo el pastizal ligeramente mayor. En
cuanto a los valores de uniformidad funcional (Feve) (Figura
3), las tres coberturas presentaron valores medios acercán-
dose a la una uniformidad completa. El bosque presentó el
valor más alto, mientras que en el pastizal y jardín botánico
los valores de uniformidad funcional fueron medios.
En referencia a la divergencia funcional (FDiv) (Figura 3),
se puede observar que las tres coberturas vegetales registra-
ron valores moderadamente altos, lo que indicaría que existe
una alta divergencia de especies dominantes y una diferencia-
ción entre sus nichos funcionales, siendo el jardín botánico el
ecosistema que presentaría el valor más alto, mientras que el
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e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 18–30, Enero–Junio 2024
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Tabla 3: Especies de murciélagos presentes en la Estación Experimental El Padmi
Orden Familia Nombre científico Nombre común Jardín Botánico Pastizal Bosque
Alto
Total
Chiroptera Phyllostomidae
Anoura caudifer Murciélago rabón
ecuatoriano
1 0 0 1
Artibeus anderseni Murciélago frutero
chico de Andersen
0 0 2 2
Artibeus lituratus Murciélago frutero
grande
5 6 2 13
Artibeus obscurus Murciélago frutero
oscuro
1 0 2 3
Artibeus planirostris Murciélago frutero
de rostro plano
10 10 7 27
Carollia brevicaudum Murciélago sedoso
de cola corta
16 12 11 39
Carollia castanea Murciélago castaño
de cola corta
4 2 1 7
Carollia perspicillata Murciélago común
de cola corta
8 5 6 19
Desmodus rotundus Murciélago vampi-
ro común
15 16 9 40
Enchistenes hartii Murciélago frutero
aterciopelado
1 1 1 3
Mesophylla macconne-
lli
Murciélago de
Macconnell
1 0 1 2
Platyrrhinus incarum Murciélago de na-
riz ancha incaico
1 1 2 4
Uroderma bilobatum Murciélago toldero
común
8 4 5 17
Rhinophylla pumilio Murciélago frutero
pequeño enano
1 0 0 1
Total 72 57 49 178
bosque presentaría el valor más bajo. La dispersión funcional
(FDis) Figura(3), reflejó valores intermedios en las tres co-
berturas vegetales y al igual que en la divergencia funcional,
el jardín botánico presentó los valores más altos que el resto
de coberturas, no así el bosque, donde se reportó el menor
valor, lo que indicarían que tiene una mediana capacidad de
respuesta a las perturbaciones ambientales.
Tabla 4: Valores de prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis para
cada índice de diversidad funcional entre las tres coberturas
vegetales de la Estación Experimental El Padmi.
Variable Tratamiento N Medias p
FRic
Bosque 3 0,46
0,2464Jardín Botánico 3 3,9E-03
Pastizal 3 0,56
FEve
Bosque 3 0,75
0,2173Jardín Botánico 3 0,69
Pastizal 3 0,69
FDiv
Bosque 3 0,75
0,0964Jardín Botánico 3 0,86
Pastizal 3 0,83
FDis
Bosque 3 3,17
0,3821Jardín Botánico 3 3,56
Pastizal 3 3,39
Nota:FRic: Riqueza funcional; FEve: uniformidad funcional; FDiv:
divergencia funcional; FDis: dispersión funcional; y, p-valor: Valor de
probabilidad.
La prueba no paramétrica de Kruskall-Wallis reveló que
no existen diferencias significativas entre los diversos índi-
ces, lo que sugiere que las medias de cada uno de los índices
Fig. 3: Media y error estándar de la riqueza funcional (FRic),
uniformidad funcional (FEve), divergencia funcional (FDiv) y
dispersión funcional (FDis) de quirópteros en la cada una de las
tres coberturas vegetales en la Estación Experimental El Padmi.
de diversidad funcional obtenidas para el jardín botánico, el
pastizal y el bosque no difieren entre ellas Tabla 4.
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DIVERSIDAD FUNCIONAL DE QUIRÓPTEROS MEDINA-PIEDRA et al.
DISCUSIÓN
Existe una baja diversidad funcional en la Estación Expe-
rimental El Padmi, por lo que entendemos que el funciona-
miento del ecosistema está estrictamente ligado a un número
muy reducido de especies quirópteras que cumplen sus fun-
ciones ecológicas en este ecosistema (Homar, 2017).
La comunidad de murciélagos evaluados en el Jardín Bo-
tánico presenta una mayor divergencia funcional (FDiv) lo
que indica una alta diferenciación del nicho funcional y di-
vergencia entre las especies dominantes como Carollia brevi-
caudum, Desmodus rotundus yArtibeus planirostris, lo que
reduce la competencia y aumenta la eficiencia en el uso de
los recursos que se encuentren disponibles con una mayor
productividad del ecosistema (Prada-Salcedo et al., 2021 y
Villéger et al., 2008). En términos biológicos, se sabe que
altas divergencias funcionales reflejan altos grados de espe-
cialización de las especies dominantes, independientemente
de sus abundancias (Bellwood et al., 2006). En el presente
estudio, los valores de divergencia funcional fueron altos, lo
que se podría relacionar con la alta dominancia de Carollia
brevicaudum, yArtibeus planirostris, las mismas que presen-
tan hábitos frugívoros.
La comunidad de murciélagos evaluada en la misma co-
bertura vegetal presenta un valor intermedio de dispersión
funcional (FDis) con respecto a los tipos de vegetación eva-
luados, lo que muestra una mediana diferencia funcional en
el nicho y una capacidad moderada de respuesta a las per-
turbaciones ambientales (Elmqvist et al., 2003; Laliberté y
Legendre, 2010; Luck et al., 2013). Esto reduce la compe-
tencia de manera modera (Mason et al., 2005), que conduce
a un aprovechamiento de los recursos dentro de la comunidad
estudiada, lo que se interpretaría como una mejor productivi-
dad del ecosistema y mediana resistencia a especies invaso-
ras (Prada-Salcedo et al., 2021). En cuanto a la riqueza fun-
cional (FRic), la comunidad de murciélagos presentó valores
cercanos a cero, lo que sugiere que varios de los recursos no
están siendo aprovechados en su totalidad, lo que provocaría
una baja eficiencia en la producción del ecosistema (Mason
et al., 2005). En los estudios realizados por Lozano (2014)
y Mogro (2020) también presentan valores bajos de riqueza
funcional, cercanos a los obtenidos en el presente estudio,
lo que lo que podría deberse a la alta abundancia de indivi-
duo de las especies dominantes y la redundancia funcional de
un grupo específico de éstas que pueden suplir los servicios
ecosistémicos de otras adaptándose fácilmente a los cambios
(García et al., 2016). En la misma cobertura vegetal el gru-
po de murciélagos evaluados registró un valor intermedio de
uniformidad funcional (FEve), lo que indica que las especies
cercanas tienen un mismo espacio y sus abundancias son casi
similares entre todas las especies (Villéger et al., 2008). Este
valor también muestra que el nicho funcional no está siendo
ocupado en su totalidad, por lo que posibles especies invaso-
ras puedan ingresar al mismo (Mason et al., 2005).
En cuanto a los valores bajos y medios de los índices de
riqueza, uniformidad y dispersión funcional, respectivamen-
te, que presenta la comunidad de quirópteros registrados en
el Jardín botánico podrían explicarse debido a otras variables
que se describieron como la intervención media del área por
la presencia de senderos, extracción de productos no made-
rables y maderables. Esto pudiera tener dos interpretaciones;
por un lado, pudiera implicar la baja probabilidad de per-
der un grupo funcional en esta cobertura (Fonseca y Ganade,
2001), pero por otro lado pudiera mostrar una baja eficiencia
en la productividad del pastizal (Villéger et al., 2008).
En referencia a la diversidad funciona de la comunidad de
murciélagos registrados en la cobertura de pastizal, al igual
que el jardín botánico, presenta una alta divergencia funcio-
nal lo que coincidiría en una especialización de especies do-
minantes como Desmodus rotundus,Carollia brevicaudum y
Artibeus planirostris, los cuales estarían lejos del centro de
rasgos funcionales y tendrían una alta diferenciación de ni-
chos funcionales entre especies, lo que reduce la competen-
cia y aumenta la eficiencia por los recursos.
Además, se puede mencionar que el pastizal presenta va-
lores de uniformidad y dispersión funcional media, indican-
do que las especies ocupan espacios y poseen abundancias
similares, es decir, el nicho funcional no se está ocupando
en su totalidad. Esto se traduce en una medina eficiencia en
el aprovechamiento de los recursos, afectando así el funcio-
namiento de esta cobertura vegetal, lo que daría cabida al
ingreso de posibles especies invasoras (Mason et al., 2005).
Por otra parte, al igual que las otras dos coberturas, el pastizal
presenta valores bajos de riqueza funcional.
Estas condiciones de riqueza funcional baja, uniformidad
y dispersión funcional media que presenta la comunidad de
murciélagos registrada para el pastizal pudieran estar asocia-
do a la vegetación abierta dominada por especies herbáceas y
cuya producción primaria es aprovechada por el ganado va-
cuno (Quizhpe Tapia y Orellana Fierro, 2011), el cual es el
recurso alimenticio de Desmodus rotundus lo que explicaría
su abundancia. Teniendo en cuenta que el grupo de mamí-
feros investigados se desplazan largas distancias desde sus
refugios hasta las áreas de alimentación, esta área, por en-
contrase entre el jardín botánico y el bosque pudiera estar
siendo usada como un área de tránsito, lo que explicaría la
presencia de 8 especies de murciélagos de hábitos frugívoros
registrados en el pastizal (Aguiar y Marinho, 2007; Novoa et
al., 2011).
En cuanto a la comunidad de murciélagos registrados para
la cobertura vegetal de bosque presenta valores de unifor-
midad, divergencia y dispersión funcional medios los cua-
les indican que en esta área existen pares de especies cerca-
nas que comparten el mismo espacio y presentan abundan-
cias casi similares en las especies registradas, además de no
ocupar en su totalidad el espacio funcional. Esto produciría
una eficiencia media en el aprovechamiento de recursos y el
funcionamiento del ecosistema, además de una baja posibi-
lidad de ingresos de especies invasoras (Mason et al., 2005).
Por otro lado, se observa divergencia alta, es decir, las espe-
cies dominantes están lejos del centro de rasgos funcionales,
porque cada una goza de una alta diferenciación funcional,
lo que reduce la competencia y aumenta la eficiencia en el
uso de los recursos disponibles, provocando una mayor pro-
ductividad de esta cobertura vegetal (Villéger et al., 2008).
Esta mayor diferencia funcional del nicho ayudaría a tener
una elevada capacidades de respuesta a posibles perturbacio-
nes ambientales (Elmqvist et al., 2003; Laliberté y Legendre,
2010; Luck et al., 2013) y reduce la competencia (Mason
et al., 2005), lo que conduce a un aprovechamiento más efi-
ciente de los recursos dentro de la comunidad de murciélagos
registrados en esta cobertura vegetal aportando a una mayor
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productividad del ecosistema y resistencia a especies invaso-
ras (Prada-Salcedo et al., 2021).
Se puede complementar mencionado que el bosque pre-
senta en, términos biológicos, la mayor cantidad de especies
vegetales, debido a que el grado de intervención es menor,
además que el área es de mayor superficie comparado con
los otros dos tipos de cobertura vegetal. La diversidad florís-
tica de este tipo de bosque está determinada por la presencia
de 142 especies, entre los géneros más relevantes se encuen-
tran Piper, Solanum yCecropia, (Quizhpe Tapia y Orellana
Fierro, 2011), convirtiéndolo en un área con una gran pro-
ducción de recursos tróficos que pueden ser aprovechados
por los murciélagos.
En términos generales la riqueza funcional (Fric) presen-
ta un valor cercano a cero en la cobertura vegetal de bosque
de ribera (jardín botánico), lo que indicaría que existen re-
cursos sin explotar en esta área, posiblemente por una baja
productividad en estos ecosistemas, en referencia a las co-
berturas de pastizal y bosque de ladera, donde se observa va-
lores intermedios sugiere que el espacio funcional ocupado
por la comunidad está aprovechando parcialmente los recur-
sos disponibles. La equitatividad funcional (Feve) indica una
uniformidad media en todos los gremios del área de estudio
presentando una homogeneidad, lo cual describe que existe
una distribución de abundancia en las tres coberturas simi-
lares, es decir, las especies están igualmente representadas,
datos cercanos presenta Díaz Beltrán, (2021), en su estudio
denominado patrones de diversidad funcional de murciéla-
gos en zonobiomas secos del norte de Colombia, en los siete
polígonos o localidades investigadas.
De manera general, se puede decir que existe una baja di-
versidad funcional para la Estación Experimental El Padmi
y que el funcionamiento del ecosistema está estrictamente
ligado a un número muy reducido de especies quirópteras
(Homar, 2017), resultados similares presenta Díaz Beltrán,
(2021), en su estudio, también podríamos mencionar que va-
lores muy similares en los índices de diversidad funcional se
observan en el estudio desarrollado por Mogro (2021). Pero
se observa que estos valores difieren con los resultados que
presenta Escobar, y Maglianesi, (2021) en el que se observa
una alta riqueza funcional lo cual se traduciría en una ma-
yor cantidad de recursos explotados, por lo que es importante
mantener la cobertura vegetal existente en esta área dedicada
a la investigación e iniciar con estrategias de restauración ac-
tiva o pasiva, a fin de garantizar un equilibro funcional y una
reincorporación de especies que aporten en mejorar la fun-
cionalidad de este ecosistema. Este trabajo contribuye a la
comprensión de las funciones ecológicas que tienen los mur-
ciélagos dentro de los ecosistemas presentes en la Amazonía
sur del Ecuador.
CONCLUSIONES
Dentro de las tres coberturas vegetales caracterizadas en
la Estación Experimental El Padmi el gremio perteneciente
a los frugívoros recolectores de sotobosque fue dominante lo
que se podría deducir que desarrollan las funciones ecológi-
cas en este ecosistema, además se observa que bosque pre-
senta valores de uniformidad, divergencia y dispersión fun-
cional medios, es decir, el área tiene capacidad para albergar
una gran diversidad de especies de murciélagos, el cual brin-
da alta cantidad de recursos que deben ser aprovechados, a
su vez presenta un grado de vulnerabilidad al ingreso de es-
pecies invasoras a estos nichos
La divergencia funcional es moderadamente alta en el jar-
dín botánico lo que sugiere que las especies dominantes co-
mo Desmodus rotundus,Carollia brevicaudum yArtibeus
planirostris presentan una alta divergencia, es decir, están
lejos del centro de rasgos funcionales, lo que permite la re-
ducción de la competencia y aumenta la eficiencia por los
recursos.
AGRADECIMIENTOS
Deseo expresar mi más sincero agradecimiento a la SE-
NESCYT por el valioso respaldo proporcionado para llevar
a cabo mi programa de maestría en Biodiversidad y Cambio
Climático y permitir generar dentro de este programa la pre-
sente investigación. También quiero extender mi gratitud a la
Ecóloga Katiusca Valarezo Aguilar M.Sc. y al Ing. Christian
Mendoza León M.Sc. por su inestimable acompañamiento y
asesoría a lo largo de la realización de este trabajo. Su amis-
tad y orientación han sido un sólido apoyo tanto en el ám-
bito profesional como en el personal. Asimismo, reconozco
y agradezco profundamente el apoyo del Ing. Diego Loay-
za, David Villamagua, Blgo. Camilo Gonzalez, Ing. Vinicio
Escudero, Blgo. Wilzon Zuñiga y a cada uno de mis compa-
ñeros de aula cuya ayuda durante la fase de campo de este
proyecto y en la posterior etapa de análisis estadísticos ha si-
do esencial para su éxito. Sin lugar a dudas, deseo destacar
el apoyo incondicional de Magaly Ximena Chumbi por su
respaldo constante y amor brindado.
CONTRIBUCIONES DE LOS AUTORES
Manuel Fernando Medina Piedra y Katiusca Valarezo
Aguilar desarrollaron la metodología; Manuel Fernando Me-
dina Piedra, David Villamagua, Diego Loayza, Vinicio Escu-
dero, Camilo González contribuyeron en la fase de campo;
Manuel Fernando Medina Piedra Katiusca Valarezo Aguilar
y Christian Mendoza León realizaron el análisis de la infor-
mación, curación de datos, producción de tablas y figuras,
además de la redacción del manuscrito y revisión crítica del
artículo.
FINANCIAMIENTO
El presente estudio fue financiado por procedencia propia.
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