Enero - Junio 2024
Volumen 14
N´umero 1
P´aginas 1 - 109
e-ISSN: 1390-5902
revistas.unl.edu.ec/index.php/cedamaz
Enero - Junio 2024
Volumen 14
N´umero 1
P´aginas 1 - 109
e-ISSN: 1390-5902
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Vicerrectora
COMIT ´
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Editor Ejecutivo
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Editora Ejecutiva
tatiana.oluna@unl.edu.ec
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Editora en Ciencias Forestales, Biodiversidad y
Medio Ambiente
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Editor en Ciencias Agropecuarias
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Editor en Ciencias de la Salud y Biotecnolog´ıa
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Editor en Ciencias Exactas e Ingenier´ıas
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COMIT ´
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Universidad Nacional de Loja (Ecuador)
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Escuela Polit´enica Nacional (Ecuador)
James Aronson, Ph.D.
Centro de Ecolog´ıa Evolutiva (Francia)
Pablo Lozano, Ph.D.
Universidad Estatal Amaz´onica (Ecuador)
Selene B´aez, Ph.D.
CONDESAN (Ecuador)
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Universidad de Cuenca (Ecuador)
Dennis Denis, Ph.D.
Universidad de La Habana (Cuba)
John Lattke, Ph.D.
Universidade Federal do Paran´as (Brasil)
Jer´onimo Torres, Ph.D.
Universidad de C´ordoba (Espa˜na)
Dan Cogalniceanu, Ph.D.
Universidad de Bucarest (Ruman´ıa)
Pablo Cuenca, Ph.D.
IKIAM (Ecuador)
Gretel Geada L´opez, Ph.D.
Universidad del Pinar del Rio (Cuba)
Luis Ordo˜nez, M.Sc.
Corporaci´on ECOPAR (Ecuador)
Marlon Cobos, M.Sc.
Universidad de Kansas (Estados Unidos)
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Universidad Estatal Amaz´onica (Ecuador)
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Instituto Th¨unen (Alemania)
Max Gonz´ales, M.Sc.
Sociedad Ecuatoriana de Salud P´ublica (Ecuador)
Diego Moya, M.Sc.
Grantham Institute SSCP-DTP (Reino Unido)
Mario Heredia, Ph.D.
Humboldt Universit¨at zu Berlin (Alemania)
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Universidad del Pa´ıs Vasco (Espa˜na)
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Universidad del Pa´ıs Vasco (Espa˜na)
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Universidad T´ecnica Particular de Loja (Ecuador)
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da a profesores, estudiantes, profesionistas e investiga-
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ciones involucradas en investigaci´on y el desarrollo a
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los lectores, a trav´es de la divulgaci´on de resultados de
trabajos cient´ıficos originales, en un amplio rango de
disciplinas que incluyen las siguientes ´areas de investi-
gaci´on:
Ciencias forestales, biodiversidad y medio am-
biente.
Ciencias veterinarias y agropecuarias.
Ciencias de la salud y biotecnolog´ıa.
Ciencias exactas e ingenier´ıas.
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tem´aticas en experiencias forestales, biodiversidad, me-
dio ambiente, veterinarias, agropecuarias, salud huma-
na, biotecnolog´ıa, ciencias exactas e ingenier´ıas.
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Edici´on
M.Sc. Oscar M. Cumbicus-Pineda
Ph.D. Pa´ul Eguiguren
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E-ISSN: 1390-5902
PBX: (593) 07 - 2545100
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Esta obra esta sujeta a la licencia internacional CC
BY-NC-ND 4.0 L M N Q
´
INDICE
ART´
ICULOS
CIENCIAS VETERINARIAS Y AGROPECUARIAS
Calidad nutricional y propiedades fisicoquimicas del kale
(Brassica Oleracea Var. Sabellica L) agroecologico y convencional
Gema Palacios-Andrade y Wilson Chalco-Sandoval 1
Detecci´on de Leptospira pat´ogena en hembras bovinas de edad
reproductiva en la provincia de Morona Santiago
Danilo Ismael Ar´evalo Torres, V´ıctor Montes- Zambrano y Jhuliana Luna-Herrera 8
Evaluaci´on de residuos agr´ıcolas, como sustrato para la producci´on
artesanal del Hongo Ostra (Pleurotus Ostreatus
Ricardo Albuja-Narv´aez, Ana Ruth ´
Alvarez-S´anchez y Juan Jos´e Reyes-P´erez 14
CIENCIAS FORESTALES, BIODIVERSIDAD Y MEDIO AMBIENTE
Diversidad funcional de quir´opteros en la Estaci´on Experimental El Padmi,
cant´on Yanzatza, Zamora Chinchipe, Ecuador
Manuel Fernando Medina-Piedra, Katiusca Valarezo-Aguilar y
Christian Alberto Mendoza-Le´on 18
Influencia de la sacarosa en la germinaci´on asimbi´otica in vitro
de semillas de Cattleya maxima Lindl.
V´ıctor Eras-Guam´an, Ana Robles-Lara, Magaly Yaguana-Ar´evalo y
Darlin Gonzalez-Zaruma 31
Nuevos registros de aves en Zamora Chinchipe: fortaleciendo el
conocimiento sobre la avifauna del sureste de Ecuador
Mar´ıa Claudio Crespo-Ram´ırez, Jorge C´ordova-Gonz´alez, Miguel Alcoser-Villag´omez y
Leonardo Ord´o˜nez-Delgado 36
CIENCIAS EXACTAS E INGENIER´
IAS
Dise˜no de un molino de bolas con la finalidad de realizar pruebas de
molienda del material mineralizado proveniente de la regi´on sur del Ecuador
Hernan Luis Castillo Garc´ıa, Stive Cajas, Julio Romero Sigcho y Oscar Estrella Lima 49
Impacto de la carga lenta de veh´ıculos el´ectricos en la calidad de energ´ıa
de la red de distribuci´on: Una prospecci´on literaria
Pa´ul Morej´on-Monteros, Daniel Banegas-Arias y Danny Ochoa-Correa 69
Prospecci´on geol´ogica para calizas en el sector Zambi,
ubicado en la parroquia Zambi, cant´on Catamayo, provincia de Loja
Oscar Estrella, Hernan Luis Castillo Garc´ıa, Fernando Javier Rengel Jim´enez y
Junior Alejandro Cobos Ram´ırez 80
CIENCIAS DE LA SALUD Y BIOTECNOLOG´
IA
Patrones de resistencia antimicrobiana de Enterobacterales
aisladas desde 2018 a 2020, Cl´ınica Medilab – Medihospital, Loja
Carmen Ullauri, Amy Guam´an, Dora Ruilova and Geover Lude˜na 95
Patrones de resistencia bacteriana de Staphylococcus spp
en Medilab-Medihospital, Loja 2018- 2020
Iliana Alicia Delgado, Ana Castillo, Humberto Riascos y Sandra Freire 102
INDEX
ARTICLES
VETERINARY AND AGRICULTURAL SCIENCES
Nutritional quality and physicochemical properties of agroecological
and conventional kale (Brassica Oleracea Var. Sabellica L)
Ricardo Castillo, Denisse Barcia and Romina Moreira 1
Pathogenic Leptospira detection in bovine females of reproductive
age in Morona Santiago
Danilo Ismael Ar´evalo Torres, V´ıctor Montes- Zambrano and Jhuliana Luna-Herrera 8
Evaluation of agricultural waste, as a substrate for the
artisanal production of the Oyster Mushroom (Pleurotus Ostreatus
Ricardo Albuja-Narv´aez, Ana Ruth ´
Alvarez-S´anchez y Juan Jos´e Reyes-P´erez 14
FOREST, BIODIVERSITY AND ENVIRONMENTAL SCIENCES
Functional diversity of chiroptera in the Experimental Station El Padmi,
canton Yanzatza, Zamora Chinchipe, Ecuador
Manuel Fernando Medina-Piedra, Katiusca Valarezo-Aguilar and
Christian Alberto Mendoza-Le´on 18
Influence of sucrose on in vitro germination of
Cattleya maxima Lindl
V´ıctor Eras-Guam´an, Ana Robles-Lara, Magaly Yaguana-Ar´evalo and
Darlin Gonzalez-Zaruma 31
New Bird Records in Zamora Chinchipe: strengthening the knowledge
of the southeastern Ecuadorian avifauna
Mar´ıa Claudio Crespo-Ram´ırez, Jorge C´ordova-Gonz´alez, Miguel Alcoser-Villag´omez and
Leonardo Ord´o˜nez-Delgado 36
EXACT SCIENCES AND ENGINEERING
Designing a ball mill with the purpose of conducting
grinding tests on the mineralized material from the southern region of Ecuador
Hernan Luis Castillo Garc´ıa, Stive Cajas, Julio Romero Sigcho and Oscar Estrella Lima 49
Impact of slow charging of electric vehicles on energy quality in the
distribution network: a literature prospection
Pa´ul Morej´on-Monteros, Daniel Banegas-Arias and Danny Ochoa-Correa 69
Geological prospecting of limestone in the Zambi sector,
located in the Zambi parish, Catamayo canton, province of Loja
Oscar Estrella, Hernan Luis Castillo Garc´ıa, Fernando Javier Rengel Jim´enez y
Junior Alejandro Cobos Ram´ırez 80
HEALTH SCIENCES AND BIOTECHNOLOGY
Antimicrobial resistance patterns of Enterobacterales
isolated from 2018 to 2020, Medilab Clinic – Medihospital, Loja
Carmen Ullauri, Amy Guam´an, Dora Ruilova and Geover Lude˜na 95
Bacterial resistance patterns of Staphylococcus spp
in Medilab-Medihospital, Loja 2018- 2020
Iliana Alicia Delgado, Ana Castillo, Humberto Riascos y Sandra Freire 102
e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 1±7, Enero±Junio 2024
DOI: 10.54753/cedamaz.v14i1.1898
Calidad nutricional y propiedades fisicoquímicas del kale (Brassica Oleracea
Var. Sabellica L) agroecológico y convencional
Nutritional quality and physicochemical properties of agroecological and
conventional kale (Brassica Oleracea Var. Sabellica L).
Gema Palacios-Andrade 1,* and Wilson Chalco-Sandoval 2
1Maestría de Agroecología y Desarrollo Sostenible, Facultad Agropecuaria y de Recursos Naturales Renovables, Universidad Nacional
de Loja, Loja. Ecuador.
2Carrera de Ingeniería Agrícola, Facultad Agropecuaria y de Recursos Naturales Renovables, Universidad Nacional de Loja, Loja.
Ecuador.
*Autor para correspondencia: gcpalaciosa@unl.edu.ec.
Fecha de recepción del manuscrito: 19/05/2023 Fecha de aceptación del manuscrito: 01/02/2024 Fecha de publicación: 30/06/2024
ResumenÐExiste una demanda de hortalizas con alto contenido de nutrientes y calidad. Sin embargo, la agricultura convencional busca el
aumento de la producción centrándose en el monocultivo y el uso de agroquímicos, sin tomar en cuenta las consecuencias que esto provoca
a la salud, medio ambiente y al suelo. La agroecología surge como una alternativa para contrarrestar estos efectos negativos, ya que se
enfoca en la producción de alimentos sanos y con alto contenido nutricional. Algunos estudios demuestran que el kale es un superalimento
debido a su alto valor nutricional y beneficios para la salud, sin embargo, en Ecuador no existe información sobre la calidad nutricional
de esta hortaliza, por lo cual, el objetivo de esta investigación fue evaluar la calidad nutricional y las propiedades fisicoquímicas del kale
en los sistemas de producción agroecológico y convencional. La metodología consistió en medir el pH, acidez, °Brix, color, ancho y largo
de la hoja, finalmente, se determinó la calidad nutricional considerando los macro y micronutrientes. Los resultados muestran que las
propiedades fisicoquímicas del kale, entre los dos sistemas de producción no existieron diferencias estadísticamente significativas, ya que
los valores de pH (6 - 6,17), acidez (0,18 - 0,20%) y °Brix (4,96 ± 5,29) son similares. La calidad nutricional del kale proveniente del
sistema agroecológico fue mayor que del cultivo proveniente del sistema convencional, ya que fue superior en macronutrientes entre un 12
a 48%, en minerales aumento entre el 25 y 76%, y 6,44% para vitamina C.
Palabras claveÐCol rizada, Valor nutricional, Proteína, Vitaminas, Minerales.
AbstractÐThere is a demand for vegetables with high nutrient content and quality. However, conventional agriculture seeks to increase
production by focusing on monoculture and agrochemicals usage, without taking into account the consequences that this causes to health,
the environment, and the soil. Agroecology emerges as an alternative to avoid these negative effects since it focuses on the production of
healthy foods with high nutritional content. Some studies have shown that kale is considered a superfood due to its high nutritional value and
benefits for human health; however, in Ecuador, there is no information on the nutritional quality of this vegetable. Therefore, the objective
of this research was to evaluate the nutritional quality and physicochemical properties of kale in agroecological and conventional production
systems. The methodology consisted measuring pH, acidity, Brix degrees, color, width and length of the leaf, finally, the nutritional quality
was determined considering its macro and micronutrients. The results show that the physicochemical properties of the kale, between the
two production systems did not exist statistically significant differences, since the values of pH (6 - 6.17), acidity (0.18 - 0.20%) and °Brix
(4.96 ± 5.29%) are similar. The nutritional quality of the kale from the agroecological system was higher than from conventional system
crops because it was higher in macronutrients between 12 and 48%, in minerals it increased between 25 and 76%, and 6.44% for vitamin
C.
KeywordsÐKale, Nutritional value, Protein, Vitamins, Minerals.
INTRODUCCIÓN
En las últimas décadas la población mundial ha crecido
exponencialmente, es así que para el 2050 se estima un
promedio de 10 mil millones de habitantes. Esto incrementa-
rá el 50% de la producción de alimentos, lo que representa un
desafío para la producción agrícola (Vitón et al., 2017). De
acuerdo con esto, la mayoría de los agricultores implemen-
tan monocultivos, el uso de maquinaria e insumos químicos.
Esto provoca severos impactos en el suelo, el agua, la diver-
Esta obra está bajo una licencia internacional Creative Commons Atribución-NoComercial-SinDerivadas 4.0. 1
CALIDAD NUTRICIONAL Y PROPIEDADES FISICOQUÍMICAS DEL KALE PALACIOS-ANDRADE
sidad genética, la salud humana y la calidad nutricional de
los cultivos. La agroecología surge como una alternativa para
poder contrarrestar estos efectos negativos, ya que promueve
sistemas alimentarios más sostenibles, la seguridad alimen-
taria, fomenta la biodiversidad, aumenta la capacidad de los
cultivos para resistir a enfermedades y plagas, emplea prác-
ticas agrícolas que respetan y mejoran la calidad del suelo
(Chávez y Burbano, 2021).
La calidad nutricional que contienen las hortalizas como
minerales, vitaminas y antioxidantes contribuyen a la salud
del ser humano, sin embargo, su bajo consumo puede provo-
car enfermedades como la desnutrición, diversidad de pato-
logías como el cáncer, anemia por falta de hierro, enfermeda-
des cardiovasculares, entre otros. Es fundamental dar a cono-
cer a los consumidores el valor nutricional de las hortalizas,
estas representan un aporte importante en la dieta nutricional,
brindan carbohidratos, proteína, fibra, y mayor contenido de
vitaminas y minerales, es imprescindible su consumo para la
buena alimentación y salud de la población (Arroyo et al.,
2018).
La col rizada o kale es una hortaliza considerada un super-
alimento, debido a su alto contenido nutricional, ya que es
una fuente rica en vitamina C y minerales como el potasio,
calcio y hierro, además ayuda a prevenir enfermedades car-
diovasculares, la artritis y el cáncer. (Reyes-Munguía et al.,
2017). La mayor parte de la población de países desarrolla-
dos optan por comprar hortalizas o frutas en las ferias agro-
ecológicas, sin importar el precio en comparación con los
productos convencionales, ya que le dan más valor a la cali-
dad nutricional y su seguridad alimentaria (Andrade y Aya-
viri, 2018). Así mismo Rodríguez y Zumba (2021) sostienen
que los consumidores adquieren sus productos considerando
la calidad expresada en propiedades fisicoquímicas. Esta ca-
lidad está supeditada al manejo de la cadena productiva des-
de la siembra hasta la poscosecha. Además, la procedencia
de las hortalizas influye directamente en su precio y calidad,
si comparamos un sistema de producción agroecológica ver-
sus un sistema convencional. Existen diversos estudios que
demuestran que la calidad nutricional y propiedades fisico-
químicas de frutas y hortalizas, están asociadas al sistema de
producción del que proceden.
Los cultivos procedentes de una agricultura agroecológi-
ca, contienen mayor valor nutricional que los convencionales
(Casas y Moreno, 2015; Popa et al., 2019). Además, Crecen-
te et al., (2012) estudiaron algunas propiedades de las fre-
sas en fincas de Galicia (España), demostraron que las fresas
cultivadas en un sistema agroecológico tienen alto valor nu-
tricional en cuanto a antioxidantes en comparación con las
cultivadas en un sistema convencional. Por otro lado, Do-
mínguez, García y Raigón (2015) comprobaron que los fru-
tos cítricos procedentes de un sistema ecológicos contienen
28% más vitamina C que los de la agricultura convencional.
Además, estudiaron las propiedades fisicoquímicas en frutos
cítricos provenientes de un sistema agroecológico y un con-
vencional, encontraron que no existe diferencia significativa
en el peso y diámetro de la fruta, sin embargo, obtuvieron
diferencias en cuanto a la altura y color de las frutas, siendo
mayor en la agricultura agroecológica.
Para realizar esta investigación se utilizó el cultivo de kale
o col rizada cosechada en los sistemas agroecológico y con-
vencional, para dar a conocer a productores y consumidores
la importancia de la calidad nutricional de esta hortaliza y del
sistema de producción del que proviene. En función de es-
tos antecedentes esta investigación tiene como objetivos de-
terminar las propiedades fisicoquímicas y valorar la calidad
nutricional del kale en dos sistemas de producción agroeco-
lógico y convencional.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
La presente investigación se desarrolló en dos fases: cam-
po y laboratorio. La fase de campo se realizó en 3 sistemas
de producción agroecológica y 3 sistemas de producción con-
vencional, localizadas en el barrio Amable María, al norte de
la ciudad de Loja, Ecuador (Figura 1). La zona de estudio
se encuentra entre 3° 56´29º y 3° 56´18º S y entre 79° 13´
6º y 79° 12´48º O. El análisis de las muestras se realizó en
el laboratorio de bromatología de la Universidad Nacional de
Loja.
Fig. 1: Figura 1. Mapa de ubicación de los 3 sistemas de
producción agroecológico y 3 sistemas de producción
convencional en el barrio Amable María, Loja, Ecuador.
Materiales
Los equipos y materiales utilizados para realizar los ensa-
yos en el laboratorio fueron: equipo Kjeldahl marca VELP
Scientifica, equipo extractor de fibra marca Velp Scientifica
modelo 6, mufla marca Furnace modelo 1300, estufa marca
memmert, colorímetro PCE-CSM, peachímetro, brixometro
digital, crisoles de porcelana para la determinación de hu-
medad, crisoles de vidrio para determinación de fibra, de-
secador, matraz de 500 ml, vasos de precipitación de 100
ml, probeta graduada de 100 ml, balón aforado de 500 ml,
pipetas volumétricas de 1 ml, bureta de 50 ml, agitador de
vidrio, micropipeta, agitador magnético y envase Daplast en-
rejado para la recolección del producto. Los reactivos utili-
zados en laboratorio fueron: ácido sulfúrico comercial con-
centrado (98%), a 0,255 y 0,1 N, hidróxido de sodio 0,223,
N-octanol BDH Reagents y Chemicals, hidróxido de sodio
al 30%, ácido sulfúrico 0,1 N, ácido bórico al 4%, indicador
Mortimer: 0,016% rojo de metilo y 0,083% de verde bro-
mocresol en etanol, pastillas catalizadoras, acetona anhidra,
cloruro de sodio y agua destilada.
2
e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 1±7, Enero±Junio 2024
DOI: 10.54753/cedamaz.v14i1.1898
Material vegetal
El material vegetal se recolectó en las fincas que presenta-
ron características similares, como accesibilidad, zona, clima
y cercanía; de estas fincas se obtuvo la materia vegetal kale,
en estado de madurez fisiológica. Para determinar la madu-
rez se consideró que las hojas de kale tengan una altura de 25
a 26 cm y un color verde azulado (Mora, 2021).
Diseño experimental
Se utilizó un Diseño de Bloques Completamente al Azar
(DBCA) con 2 tratamientos (agroecológico y convencional)
y 3 repeticiones, con un total de unidades 6 unidades expe-
rimentales, las cuales son las 6 fincas (3 agroecológicas y 3
convencionales).
Propiedades fisicoquímicas del kale
En base a la determinación del estado de madurez ópti-
mo se procedió a medir la altura, y ancho de la hoja de kale,
así como también el color utilizando un colorímetro PCE-
CSM, este equipo permite medir el color y proporciona los
valores de las coordenadas en el espacio de color CIE L* a*
b*, este es un sistema que permite medir y describir colores,
los valores que arroja el equipo, se ingresaron en la aplica-
ción color analysis, la cual nos permitió obtener el color de
la hortaliza en estudio; seguidamente se determinó las pro-
piedades químicas del kale, como acidez mediante el método
AOAC 942.15, °Brix utilizando el método AOAC 932.12 y el
pH se medió considerando el método AOAC 981.12 (AOAC,
2019).
Calidad nutricional del kale
Para valorar la calidad nutricional del kale, se procedió a
aplicar las siguientes metodologías: para humedad se siguió
el procedimiento establecido en el método AOAC 934.01, ce-
nizas mediante el método AOAC 962.09, proteína se tomó en
cuenta el método AOAC 2001.1, fibra se determinó mediante
el método AOAC 991.43 (AOAC, 2019). Además, se deter-
minó el potasio con el método MO-LSAIA-03.01.03, calcio
con el método MO-LSAIA-03.01.02, hierro se siguió el mé-
todo MO-LSAIA-03.02 y finalmente para determinar el con-
tenido de vitamina C se utilizó el método MO-LSAIA-10.
Los análisis de minerales y vitamina C se realizaron en el
Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias.
Análisis datos
Para el proceso estadístico de datos se utilizó el progra-
ma Infostat, con una confiabilidad en la estimación del 95%
(α=0,05) para establecer el comportamiento del kale, bajo
dos sistemas de producción: agroecológico y convencional.
Se utilizó el análisis de varianza (ANOVA) en cada una de
las variables (acidez, grados Brix, pH, altura, ancho, color de
la hoja, humedad, ceniza, proteína, fibra, carbohidratos, mi-
nerales y vitaminas), previo cumplimiento de los supuestos
de independencia de errores, normalidad de datos y homoge-
neidad de varianza.
RESULTADOS
Propiedades fisicoquímicas del kale
En la Tabla 1 se muestra el resultado para las propiedades
fisicoquímicas del kale en dos sistemas de producción agro-
ecológica y convencional, en esta se observa que la acidez
(0,18-0,20), grados brix (4,96 - 5,29), pH (6,0 - 6,17), color
(verde azulado), altura (25,85 - 26,21) y ancho (3,89 - 4,02)
de las hojas del kale no presentan diferencias estadísticamen-
te significativas.
Calidad nutricional del kale
En la Tabla 2 se puede observar que existen diferencias
significativas en el contenido de humedad en función del sis-
tema de producción. De forma que el kale de producción
convencional presenta mayor contenido en agua (87,95%)
que las de producción agroecológica (86,29%). El sistema
de producción agroecológica influye significativamente en la
fibra, ya que presentó el mayor valor de 1,54%, mientras que
el convencional obtuvo 1,05%. Así mismo, los carbohidra-
tos dependen del sistema de producción, siendo la agricultura
agroecológica donde se alcanzan las mayores concentracio-
nes 5,81%, mientras que en el convencional obtuvo un va-
lor de 3,92%. Además, la proteína presentó mayor contenido
en el sistema agroecológico (4,62%) que en el convencio-
nal (4,12%). El contenido de cenizas de las muestras de kale
no presenta diferencias estadísticamente significativas para el
sistema de producción.
En la Tabla 3 se observa que el calcio, potasio, hierro y
vitamina C, presentaron diferencias estadísticamente signifi-
cativas entre estos sistemas de producción. El sistema agro-
ecológico fue el que obtuvo la concentración más alta de cal-
cio 375 mg, potasio 256,93 mg, hierro 2,57 mg y vitamina
C 111,40 mg, mientras que para los sistemas convencionales
presentan valores de 298,7; 203,09; 1,46 y104,66 mg, para
calcio, potasio, hierro y vitamina C, respectivamente, lo que
infiere una respuesta del kale al sistema de producción.
DISCUSIÓN
De acuerdo a los resultados obtenidos en este estudio, las
propiedades fisicoquímicas del kale (pH, °Brix, acidez, co-
lor, ancho y altura de la hoja) no se vieron afectadas por el
tipo de sistema de producción. Este comportamiento se de-
be a que el kale fue cosechado en la misma zona durante la
tarde del mismo día, en condiciones edafoclimáticas simila-
res e igual estado de madurez (Casajús et al., 2021; Crecente
et al., 2012; Martínez et al., 2010). Además, como se mencio-
nó en metodología las muestras fueron recolectadas toman-
do en cuenta, una altura de (25 a 26 cm) y un color (verde
azulado) determinados. Con la finalidad de realizar una com-
paración de los resultados antes mencionados, se realizó una
búsqueda en literatura, pero no se encontró estudios que com-
paren estas propiedades en el cultivo del kale en un sistema
agroecológico y convencional.
Sin embargo, existen algunos estudios que compararon las
propiedades fisicoquímicas de diferentes cultivos entre estos
dos sistemas, como por ejemplo, Fontana et al., (2018) ob-
servó un comportamiento similar en el cultivo de lechuga, en
condiciones edafoclimáticas propias de Brasil, en diferentes
3
CALIDAD NUTRICIONAL Y PROPIEDADES FISICOQUÍMICAS DEL KALE PALACIOS-ANDRADE
Tabla 1: Propiedades fisicoquímicas del kale en dos sistemas de producción
Sistema de Producción Acidez% Grados Brix pH Altura cm Ancho cm Color
Agroecológico 0,20 a 5,29 a 6,17 a 26,21 a 4,02 a Verde azulado
Convencional 0,18 a 4,96 a 6,00 a 25,85 a 3,89 a Verde azulado
a-b: Medias con la misma letra, no hay diferencia significativa, según la prueba Tukey (0,05%).
Tabla 2: Macronutrientes del kale en dos sistemas de producción
Sistema de producción Agua% Ceniza% Fibra% Proteína% Carbohidratos%
Agroecológico 85,29 b 2,71 a 1,54 a 4,62 a 5,81 a
Convencional 87,95 a 2,77 a 1,05 b 4,12 b 3,92 b
a-b: Medias con la misma letra, no hay diferencia significativa, según la prueba Tukey (0,05%).
Tabla 3: Micronutrientes del kale en dos sistemas de producción
Sistema de producción Micronutrientes
Ca (mg) K(Mg) Fe (mg) Vit. C (mg)
Agroecológico 375,56 a 256,93 a 2,57 a 111,40 a
Convencional 298,71 b 203,09 b 1,46 b 104,66 b
a-b: Medias con la misma letra, no hay diferencia significativa según la prueba Tukey (0,05%)
sistemas de producción (orgánico y convencional), donde mi-
dieron acidez, sólidos solubles, pH, color, longitud y ancho
de la hoja, los cuales no tuvieron diferencias significativas.
Así mismo, según Barrera, (2020) al comparar los grados
Brix y altura del cultivo de lechuga, proveniente de un sis-
tema agroecológico y convencional, no encontró diferencias
estadísticamente significativas. Además, Campuzano et al.,
(2010) compararon las propiedades fisicoquímicas (pH, fir-
meza, acidez, color, sólidos solubles, entre otros) del culti-
vo de banano procedente de un sistema agroecológico y un
convencional, obteniendo como resultado que no existen di-
ferencias significativas entre estos dos sistemas. En base a
los estudios antes mencionados se corrobora los resultados
obtenidos en la presente investigación
Por el contrario, la calidad nutricional del kale si depende
del sistema de producción del que proviene (agroecológico y
convencional), por ejemplo, las diferencias de humedad entre
estos sistemas se deben a que los cultivos convencionales que
se desarrollan con fertilizantes sintéticos, necesitan absorber
mayor cantidad de agua que los cultivos agroecológicos (Yu
et al., 2018). Por otro lado, a las diferencias encontradas en
los carbohidratos, se deben a que los sistemas agroecológicos
evitan el uso de pesticidas y herbicidas, lo que puede reducir
el estrés en las plantas y aumentar su capacidad para producir
nutrientes, favoreciendo el proceso de fotosíntesis, durante el
cual las plantas utilizan la energía de la luz solar a través de
pigmentos llamados clorofila, que se encuentran en los cloro-
plastos de las células vegetales, para convertir el dióxido de
carbono y el agua en carbohidratos, específicamente glucosa
(Antón, 2018; Behr y Wiebe, 1992).
Mientras que los sistemas convenciones usan agroquími-
cos, los cuales pueden estresar a las plantas al afectar su me-
tabolismo y sus funciones fisiológicas normales tal como se
establece en la investigación de Crawford (2017). Por ejem-
plo, algunos herbicidas pueden inhibir la fotosíntesis en las
plantas, lo que reduce su capacidad para producir energía
y crecer adecuadamente. Del mismo modo, los insecticidas
pueden afectar a las enzimas y procesos bioquímicos de las
plantas, lo que puede dañar su crecimiento y desarrollo (Ra-
mírez, 2021).
La explicación para las diferencias encontradas en el con-
tenido de fibra entre los sistemas de producción agroecoló-
gico y convencional, es muy similar al descrito para los car-
bohidratos, ya que la fibra es un nutriente que pertenece a
este macronutriente. Es decir, los sistemas convencionales
como se comentó anteriormente usan pesticidas que ocasio-
nan un estrés en la planta, provocando una disminución en
el porcentaje de fibra en las hortalizas, mientras que en los
sistemas agroecológicos limitan el uso de pesticidas y en su
lugar reactivan sus propios mecanismos de defensa, además
utilizan la rotación de cultivos, lo que ayuda incrementar las
concentraciones de nutrientes, entre ellos la fibra
En cuanto a los valores de proteína, varios autores atri-
buyen estas diferencias a las prácticas de manejo propias de
cada sistema, por ejemplo, el sistema de producción agroeco-
lógico como se describió anteriormente presenta mayor con-
tenido de nitrógeno en el suelo ya que los nutrientes se libe-
ran lentamente, de acuerdo con el requerimiento de la planta;
además, utiliza abonos orgánicos que fomentan el incremen-
to y actividad de microorganismos benéficos en el suelo, los
cuales favorecen la absorción del nitrógeno por parte de las
plantas; tomando en cuenta que este mineral es esencial para
la síntesis de proteínas, es por esto que se tiene como resul-
tado, que el kale contiene mayores concentraciones de este
macronutriente. En el caso del sistema convencional como
se mencionó anteriormente utiliza fertilizantes nitrogenados,
los cuales ofrecen fuentes de nitrógeno en una alta concen-
tración durante poco tiempo, esto favorece la producción de
hojas en las plantas; sin embargo, este comportamiento no fa-
vorece la absorción completa de este nutriente por parte del
cultivo, obteniendo un kale con menor contenido de proteí-
na (De Souza-Araújo et al., 2014; Popa et al., 2019; Santos
et al., 2020; Yu et al., 2018).
Con la finalidad de realizar una comparación de los resul-
tados obtenidos en cuanto al contenido de macronutrientes,
a continuación, se exponen algunas investigaciones de otros
cultivos, ya que no se ha encontrado en literatura trabajos si-
milares que se relacionen con el kale. Por ejemplo, según De
Souza-Araújo et al. (2014) al comparar la calidad nutricio-
nal de la lechuga en dos sistemas de producción, obtuvieron
como resultados que la lechuga proveniente de un sistema or-
gánico presentó una humedad de 93,62% y fibra de 2,90%,
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e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 1±7, Enero±Junio 2024
DOI: 10.54753/cedamaz.v14i1.1898
mientras que la lechuga convencional mostró una humedad
de 93,84% y fibra de 2,53%. Así mismo, según G ˛astoø et al.,
(2011) al comparar el contenido de humedad y proteína en
el cultivo de apio, obtuvieron como resultado que en los sis-
temas convencionales presentaron una humedad de 88,8% y
una proteína de 0,19%, mientras que el apio convencional
mostró una humedad de 88,0% y 0,15 de proteína. Además,
según Antón (2018), al realizar un estudio comparativo de
macronutrientes de un sistema agroecológico y convencional
en la lechuga, obtuvo los siguientes resultados para la lechu-
ga agroecológica una humedad de 94,60%, fibra de 1,90%
y carbohidratos de 12,11%, mientras que la lechuga conven-
cional mostró valores en cuanto a humedad de 95,35%, fibra
de 1,08% y carbohidratos de 9,41%.
Con base a los resultados obtenidos en esta investigación,
los micronutrientes si se vieron afectados por el sistema de
producción, es decir las diferencias encontradas de calcio,
potasio, hierro y vitamina C, entre los sistemas agroecoló-
gico y convencional, se deben a las prácticas propias de ca-
da sistema, por ejemplo, los sistemas agroecológicos utilizan
prácticas que minimizan o eliminan completamente el uso
de pesticidas y herbicidas, esto puede tener beneficios im-
portantes en la salud de las plantas, ya que reduce el estrés
y les permite producir más nutrientes y vitaminas de forma
natural. (De Oliveira et al., 2017).
Otros autores mencionan que la cantidad de nutrientes en
el cultivo depende de la disponibilidad de minerales en el
suelo, además, la agricultura agroecológica, emplea diversas
técnicas para preservar la fertilidad del suelo, algunas de es-
tas técnicas: es la rotación de cultivos para evitar la disminu-
ción de los nutrientes del suelo, asociación de cultivos que se
incorporan al suelo para enriquecerlo; y la aplicación de abo-
nos orgánicos (estiércol de animales y residuos de plantas) al
suelo. La característica principal de estas prácticas es la in-
corporación de materia orgánica, la cual mantiene la estruc-
tura y provee alimento de forma continua a los microorga-
nismos que se encuentran en el suelo; con estas técnicas, los
nutrientes del suelo se liberan gradualmente con el tiempo,
lo cual favorece, la absorción y disponibilidad de minerales
hacia el cultivo, dando como resultado mayor contenido de
estos nutrientes en el kale.
Por el contrario, en el sistema convencional existe el uso
excesivo de fertilizantes químicos que disminuyen la fertili-
dad del suelo y comprometen la absorción de los nutrientes
por parte de la planta. Como resultado, las plantas fertiliza-
das con estos químicos se presentan con mayor crecimiento
vegetal y menor valor nutricional, además, destruyen la vi-
da en el suelo (Altieri, 1999; Gliessman, 1998; Nicholls y
Altieri, 2019; Sarandón y Flores, 2014; Worthington, 2001).
Debido a la falta de estudios comparativos entre el ka-
le orgánico y convencional en cuanto al contenido de mi-
cronutrientes, se realizó una comparación con otras inves-
tigaciones, en las que han realizado estudios similares, pe-
ro con otros cultivos. Por ejemplo, Kapoulas et al., (2017)
al comparar el valor nutricional de cebolla verde, concluyo
que la cebolla orgánica contenían mayores concentraciones
de calcio 2,31%, potasio 3,73% y hierro 81,16 ppm; mien-
tras que la cebolla convencional obtuvo valores para calcio
de 0,92%, potasio 2,64% y hierro 57,97 ppm. Así mismo,
Raigón (2018) manifiesta que la lechuga, col y escarola pre-
sentaron mayor contenido de potasio y calcio en la produc-
ción agroecológica que en la convencional, obteniendo va-
lores superiores a 20 y 30%, respectivamente. Del mismo
modo, De Oliveira et al. (2017), en condiciones climáticas
propias de Brasil, estudiaron la influencia del sistema de pro-
ducción en la vitamina C del maracuyá y obtuvieron como
resultado que el maracuyá orgánico, logró mayor conteni-
do de vitamina C (28,72 mg/100 g) en comparación con el
convencional (21,81 mg/100g); por otro lado, Domínguez,
García y Raigón (2015) comprobaron que el pimiento verde
ecológico contiene valores superiores al 10% de vitamina C
comparado con un convencional (Raigón, 2018).
CONCLUSIONES
El sistema agroecológico emplea prácticas más sostenibles
y respetuosas con el medio ambiente, como la aplicación de
abonos orgánicos (estiércol de vaca, oveja y gallinaza) e in-
secticidas naturales (ceniza, agua y detergente) mientras que
los productores de sistemas convencionales suelen utilizar
más agroquímicos y prácticas de manejo intensivo.
Las propiedades fisicoquímicas de kale como acidez, gra-
dos brix, pH, color, altura y ancho de la hoja no presenta
diferencias estadísticamente significativas entre los sistemas
de producción convencional y agroecológico.
La calidad nutricional del kale fue mayor en el sistema
agroecológico que en el convencional, debido a que el cul-
tivo agroecológico presenta valores superiores para macro-
nutrientes entre un 12 a 48%, mientras que en los minerales
aumento entre el 25 y 76% y 6,44% para vitamina C.
En futuras investigaciones se sugiere implementar más
análisis sobre otro tipo de suelo, bajo otro tipo de clima y el
efecto de los pesticidas en la calidad nutricional de los cul-
tivos. Además, para una mejor representatividad, se sugiere
replicar estos análisis a más sistemas de producción dentro
de cada lugar estudiado. Ya que este tipo de investigación
contribuye a la seguridad alimentaria y al desarrollo sosteni-
ble.
AGRADECIMIENTOS
Queremos agradecer a los productores de los sistemas
agroecológicos y convencionales que permitieron realizar los
análisis en sus fincas, por su disposición y tiempo para cola-
borar con nosotros en esta investigación
CONTRIBUCIONES DE LOS AUTORES
Todos los autores contribuyeron de manera equitativa para
el desarrollo de la presente investigación.
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Detección de Leptospira patógena en hembras bovinas de edad reproductiva
en la provincia de Morona Santiago
Pathogenic Leptospira detection in bovine females of reproductive age in Morona
Santiago
Danilo Ismael Arévalo Torres1,*, Víctor Montes- Zambrano2y Jhuliana Luna-Herrera1
1Facultad Agropecuaria y de Recursos Naturales Renovables, Universidad Nacional de Loja. Loja-Ecuador, diat0170@gmail.com,
jhuliana.luna@unl.edu.ec
2Departamento de Veterinaria, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Técnica de Manabí, Manabí-Ecuador,
victor.montes@utm.edu.ec
*Autor para correspondencia: diat0170@gmail.com
Fecha de recepción del manuscrito: 01/02/2024 Fecha de aceptación del manuscrito: 01/06/2024 Fecha de publicación: 30/06/2024
ResumenÐLa leptospirosis es una enfermedad zoonótica, causada por patógenos del género Leptospira, además es considerada como
una enfermedad reproductiva que provoca elevadas pérdidas económicas en la ganadería bovina debido a abortos, infertilidad, disminución
de la producción láctea y muerte de animales. Estudios serológicos realizados en el Ecuador han demostrado la circulación frecuente de
serovares como: Pomona, Icterohaemorrhagiae, Grippotyphosa, Canicola, Bataviae, Hardjo, Australis, Sejroe, entre otros; sin embargo, las
limitaciones de la serología hacen necesario el uso de técnicas moleculares para la detección del patógeno y sus sitios de colonización.
En la provincia de Morona Santiago, no existen estudios relevantes sobre la detección de Leptospira patógena, por lo que, el presente
estudio buscó identificar la presencia del patógeno en hembras bovinas de edad reproductiva faenadas en el cantón Gaulaquiza, mediante
un estudio observacional de tipo transversal en el camal municipal del cantón Gualaquiza. Se muestrearon 50 hembras bovinas para la
obtención de suero sanguíneo, orina y lavado uterino con el fin de diagnosticar leptospirosis mediante MAT (aglutinación microscópica) y
PCR convencional (gen hap 1). Se detectó Leptospira patógena en el 8% de los animales estudiados, por lo que se sugiere a los ganaderos
y personal de la zona de estudio se instauren medidas de bioseguridad necesarias para reducir la transmisión en las poblaciones de animales
y hacia el ser humano.
Palabras claveÐLeptospirosis genital, hap 1, Enfermedad abortiva, MAT.
AbstractÐLeptospirosis is a zoonotic disease caused by pathogenic species of the genus Leptospira. It is also a significant reproductive
disease in cattle, leading to substantial economic losses due to abortions, infertility, decreased milk production, and animal mortality. Sero-
logical studies in Ecuador have revealed frequent circulation of serovars such as Pomona, Icterohaemorrhagiae, Grippotyphosa, Canicola,
Bataviae, Hardjo, Australis, and Sejroe. However, the limitations of serology necessitate the use of molecular techniques to accurately de-
tect the pathogen and its colonization sites. In Morona Santiago province, there are no relevant studies on pathogenic Leptospira detection,
therefore this study aimed to identify the presence of the pathogen in reproductive-age bovine females in the municipal feedlot of Guala-
quiza canton through a cross-sectional observational study. Fifty female cattle were sampled for blood serum, urine, and uterine lavage to
diagnose leptospirosis using microscopic agglutination (MAT) and conventional PCR (hap1 gene). Pathogenic Leptospira was detected in
8% of the animals. It is recommended that farmers and personnel implement necessary biosecurity measures to reduce transmission among
animals and to humans.
KeywordsÐGenital leptospirosis, hap 1, Abortive disease, MAT.
INTRODUCCIÓN
La infección por Leptospira patógena en bovinos produ-
ce un impacto reproductivo en los animales a conse-
cuencia de la colonización renal y uterina; causa un alto im-
pacto económico por las pérdidas de producción de los ha-
tos ganaderos debido a la presentación de signos como: fie-
bre, anemia hemolítica aguda con hemoglobinuria, abortos,
infertilidad, disminución de la producción láctea y muerte,
además constituye un riesgo para las personas que laboran
en el manejo de los animales (Boey et al., 2019; Figueredo et
al., 2017; Koval et al., 2020)
Los roedores son los principales reservorios y agentes di-
seminadores del patógeno, mientras que los hospederos ac-
Esta obra está bajo una licencia internacional Creative Commons Atribución-NoComercial-SinDerivadas 4.0. 8
DETECCIÓN DE LEPTOSPIRA PATÓGENA ARÉVALO TORRES et al.
cidentales en donde se desarrolla la enfermedad son la ma-
yoría mamíferos incluido el ser humano; en los bovinos se
puede presentar de forma aguda, subaguda o crónica (Pache-
co, 2015; Zeni, 2018). Cada serovariedad de la bacteria está
adaptada a determinados hospedadores mamíferos (Pacheco,
2015), siendo los bovinos hospedadores naturales de Leptos-
pira borgpetersenii serovar Hardjo (Hardjobovis), y Leptos-
pira interrogans serovar Hardjo (Hardjoprajitno) que pueden
colonizar y mantenerse en el tracto genital de vacas y toros
infectados (da Silva et al., 2019); sin embargo, como ocurre
con otras especies puede existir la presencia de otros serova-
res incidentales con consecuencias clínico patológicas más
severas (Monroy et al., 2020; Ramos, Cruz, et al., 2019)
Las personas y animales pueden estar expuestos a la bac-
teria por contacto directo o indirecto con la orina de anima-
les infectados. El contagio puede darse también por la vía
vertical, de la madre al feto o al neonato a través de trans-
misión transplacentaria o transmamaria, respectivamente, así
como también por vía sexual dentro de las especies (Boey
et al., 2019); en los bovinos se consideraba la infección del
tracto genital un efecto secundario de la infección renal; sin
embargo, la leptospirosis genital debe considerarse como un
síndrome específico, en donde algunas cepas, del serogrupo
Sejroe, colonizan el tracto genital (Loureiro & Lilenbaum,
2020).
El diagnóstico de la enfermedad es complicado, sobre to-
do considerando la inespecificidad de los signos clínicos aún
en infecciones incidentales. El método ªGold-standard” para
el diagnóstico es el Test de Micro Aglutinación (MAT) ba-
sado en la detección y titulación de anticuerpos producidos
contra los antígenos de los serovares (Samrot et al., 2021).
Sin embargo, dadas las limitaciones en la sensibilidad de la
prueba, es necesario recurrir a técnicas más sensibles y espe-
cíficas que permitan la detección del agente en los diferentes
órganos, con el fin de establecer el impacto sobre la salud
del individuo y las poblaciones susceptibles a la infección.
Actualmente se han desarrollado protocolos de diagnóstico
mediante PCR con alta sensibilidad y especificidad (Hamer
et al., 2019). cuya mayor ventaja radica en que es posible
detectar el ADN incluso cuando las bacterias no son viables
(Grune et al., 2021).
En estudios realizados en diferentes localidades del Ecua-
dor las serovariedades identificadas con mayor frecuen-
cia han sido, por ejemplo, en Manabí: Pomona, Icterohae-
morrhagiae, Grippotyphosa (Burgos et al., 2019); Loja: Ca-
nicola y Bataviae (Luna et al., 2019); Chimborazo: Canicola,
Hardjo y Pomona (Ordóñez et al., 2021); El Pangui: Austra-
lis, Sejroe y Bataviae (Muyulema, 2020).
Al considerarse una enfermedad subdiagnosticada con
consecuencias serias en la salud reproductiva de los anima-
les, que puede generar un alto impacto económico en las
ganaderías, el presente estudio tuvo como objetivo detectar
la presencia de Leptospira patógena en hembras bovinas de
edad reproductiva del cantón Gualaquiza de la provincia de
Morona Santiago, mediante PCR convencional (gen hap 1), y
a la vez detectar anticuerpos anti Leptospira en los animales
incluidos en el estudio
MATERIALES Y MÉTODOS
Lugar de ejecución y período
Fig. 1: Mapa de ubicación de la parroquia Gualaquiza, provincia
de Morona Santiago
El presente estudio se desarrolló en el camal municipal
del cantón Gualaquiza ubicado al suroeste de la provincia de
Morona Santiago, durante los meses de junio y julio de 2022,
en el que se faenan al mes un promedio de 100 bovinos de
diferentes edades y razas.
Diseño de la investigación
El presente es un estudio observacional de tipo transver-
sal, que se ejecutó en dos fases; una fase de campo en la
que se recogió muestras de sangre, orina y lavado uterino e
información perteneciente a los animales; y, una fase de la-
boratorio, en la que se detectó anticuerpos contra Leptospira
spp. mediante aglutinación microscópica (MAT) y el agente
patógeno mediante diagnóstico por PCR convencional (gen
hap1).
Tamaño de la muestra y tipo de muestreo
Se realizó un muestreo no probabilístico durante los meses
de junio y julio de 2022, habiéndose seleccionado 50 hem-
bras bovinas de edad reproductiva (sobre los 14 meses de
edad) según el ingreso al matadero en el periodo de estu-
dio considerado; estos criterios fueron considerados dada la
naturaleza de la investigación, que discute el impacto de la
infección por Leptospira sobre la salud reproductiva de los
animales. El número de animales se determinó en función de
la capacidad de faenamiento del matadero y el tiempo con-
templado para la investigación.
Registro de información de campo
La información obtenida que se registró en cuanto a la
edad, raza y estado reproductivo fue organizada en registros
de campo, en los cuales, además, se asignó un código para la
identificación de cada animal.
Toma, transporte y conservación de muestras biológi-
cas
Las muestras de sangre fueron extraídas por venopunción
de la vena yugular en cantidad de 10 ml, utilizando tubos
vacutainer sin anticoagulante. Las muestras de orina fueron
obtenidas durante el proceso de evisceración mediante cis-
tocentesis en cantidad de 3ml en tubos de reacción (Eppen-
dorf). Para la colecta de la muestra del tracto reproductor,
9
e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 8±13, Enero±Junio 2024
DOI: 10.54753/cedamaz.v14i1.1948
luego del proceso de evisceración se introdujo en el útero
una sonda Foley, a través de la cual se administró suero fi-
siológico al 0.9% en cantidad aproximada de 15 ml, para
posteriormente realizar un masaje del órgano y extraer 10 ml
de lavado uterino, colocando en tubos Falcon estériles.
Para la obtención de suero sanguíneo se utilizó una cen-
trifuga de campo a 1500 g durante 10 minutos. Las muestras
fueron identificadas y transportadas en condiciones adecua-
das a los laboratorios del Centro de Biotecnología de la Uni-
versidad Nacional de Loja
Detección de anticuerpos y determinación de serova-
res mediante aglutinación microscópica (MAT)
La detección de anticuerpos contra Leptospira patógena se
realizó por medio de la técnica de MAT. Se empleó un panel
de siete serovares de antígenos vivos de Leptospira borgpe-
tersenii serovar Sejroe, Leptospira interrogans serovares Ca-
nicola, Tarassovi, Bataviae, Pomona, Wolffi y Hardjo.
Con respecto al proceso de titulación se siguió el proce-
dimiento recomendado por el Manual de Código Terrestre,
en donde se sugiere realizar diluciones dobles del suero, las
mismas que se realizaron hasta 1/1600. Se consideró además
que en caso de detectarse coaglutinaciones la muestra se con-
sidera positiva con el serovar con la titulación más alta (OIE,
2021).
Detección de Leptospira spp. mediante PCR conven-
cional
Las muestras de orina fueron sometidas a un proceso de es-
tabilización y concentración (Stoddard, 2013). El protocolo
de extracción consistío en utilizar 500 ul de buffer de lisis que
contiene EDTA, SDS, TRIS, ClNa y 5 ul de proteinasa K so-
metidas a una incubación por una hora a 56ëC, después de ese
tiempo se aplicó etanol al 100% para provocar precipitación
del ADN (Matamala Vera, 2024). La detección del material
genético bacteriano se realizó por PCR convencional para el
gen hap1 de 262 pb, perteneciente a Leptospira patógena (re-
verse primer ªTGTTGGGGAAATCATACGAAC”; forward
primer ªGCAAGCATTACCGCTTGTGG”) (Branger et al.,
2005). La amplificación de PCR consistió en un ciclo inicial
de 5 min a 95 °C seguida de 45 ciclos de 15 seg a 94 °C,
35 seg a 56 °C y 40 seg a 72 °C; la extensión final fue reali-
zada durante 10 min a 72 °C. Los productos de PCR fueron
cargados en gel de agarosa al 1,5% teñido con SYBR Safe
y cargados con buffer de carga 6X y sometidos a 100 voltios
por 40 minutos. Para la visualización a partir de electrofo-
resis, se colocó el gel sobre un transiluminador de luz azul
(safe imagen 2.0 Invitrogen) para determinar el peso mole-
cular de las bandas obtenidas del producto de PCR se utilizó
un marcador de peso molecular de 50 pb.
Definición de caso
Se consideró un caso positivo a leptospirosis a cualquier
animal con resultado PCR positivo a partir del procesamiento
de las muestras de orina o útero, acompañado o no de un
resultado positivo en MAT con un punto de corte >1:100.
Todo el proceso serológico y molecular se llevó a cabo en
el Laboratorio de Leptospira de la Universidad Técnica de
Manabí.
El análisis estadístico
Los resultados obtenidos del diagnóstico se analizaron me-
diante estadística descriptiva empleando tablas de frecuencia
para expresar datos en porcentaje respecto a la edad y la raza
de los animales. Para establecer la relación entre la coloni-
zación renal o uterina con el serovar infectante se consideró
realizar el test Chi cuadrado y/o Test de Fisher tomando en
cuenta un valor de pmenor a 0,05 como estadísticamente sig-
nificativo. El análisis se realizó en el software estadístico R
versión 4.3.2.
RESULTADOS
Características de los animales estudiados
Los animales considerados para el estudio fueron 50 hem-
bras bovinas de edad reproductiva entre los 14 y 60 meses,
criollas (10%), de razas mestizas Charoláis (35%), Brown
Swiss (8%) y Holstein Friesian (2%).
Resultados del diagnóstico serológico de leptospirosis
en hembras bovinas faenadas en el cantón Gualaqui-
za
No hubo ningún animal seropositivo en MAT consideran-
do un punto de corte de 1/100; sin embargo, una muestra de
suero de un animal mostró aglutinación en una titulación de
1/50 frente al serovar Bataviae.
Resultados del diagnóstico mediante PCR convencio-
nal
Se detectó Leptospira mediate PCR convencional (hap 1)
en cuatro animales. Dos de las 50 muestras de orina resulta-
ron positivas confirmando la eliminación de la bacteria por
esta vía; mientras que dos animales fueron positivos a par-
tir de muestras uterinas. Las muestras de orina con resultado
positivo a PCR corresponden a un animal mestizo de 48 me-
ses de edad y una hembra Charoláis de 16 meses de edad,
mientras que en las muestras uterinas pertenecen a una hem-
bra Brown Swiss de 36 meses de edad y una Charoláis de 24
meses de edad.
DISCUSIÓN
Diagnóstico serológico
Los resultados negativos encontrados en el presente estu-
dio mediante la prueba de MAT podrían indicar la ausencia
de la enfermedad en su fase aguda; estos resultados contras-
tan con los reportado en la amazonía recientemente, especí-
ficamente en el cantón El Pangui, en donde se encontró una
prevalencia del 12,21% (Muyulema Erazo, 2020), lo que po-
dría atribuirse al diseño de este estudio, en el que no se con-
sideró un muestreo aleatorio en la población de bovinos del
cantón. Es importante señalar además que la sensibilidad de
la prueba depende del panel de serovares utilizado por lo que
no puede descartarse la posibilidad de la existencia de ani-
males seropositivos con el uso de un panel diagnóstico más
amplio; asimismo, MAT tiene limitaciones para la identifi-
cación de animales enfermos crónicos, que pueden abortar o
ser portadores renales y genitales con títulos por debajo de
10
DETECCIÓN DE LEPTOSPIRA PATÓGENA ARÉVALO TORRES et al.
1/100 (OIE, 2021).
El resultado de la aglutinación de 1/50 para el serovar Ba-
taviae en una de las muestras analizadas en este estudio, pro-
bablemente se atribuye a una infección crónica en donde la
presencia de títulos bajos de anticuerpos indica la exposición
del animal frente al agente patógeno. Bataviae ha sido un se-
rovar reportado en especies silvestres de roedores (Benacer
et al., 2016), lo que podría sugerir una interacción entre estos
hospedadores de mantenimiento y los animales domésticos
como el ganado bovino.
En otros estudios realizados en el Ecuador se han reporta-
do diversos serovares, así por ejemplo en el cantón El Pan-
gui (a 25 km del cantón Gualaquiza) se encontraron anima-
les positivos para el serovar Australis, por lo que habría que
considerarlo para futuras investigaciones; mientras tanto, en
Manabí la seroprevalencia encontrada fue del 57,38% en el
2019 utilizando un panel de ocho serovares, en donde el se-
rovar Pomona fue el más frecuente (Burgos et al., 2019); asi-
mismo, en Loja la prevalencia reportada para el 2019 fue del
30,08% en un panel de dieciocho serovares, siendo los sero-
vares más frecuentes Canicola y Bataviae (Luna et al., 2019).
Estudios con la técnica de MAT en Colombia en el De-
partamento de Antioquia, demostraron una prevalencia del
69,9%, en vacas con problemas reproductivos (Suárez et
al., 2017); mientras que, en México, en un estudio de hem-
bras bovinas en edad reproductiva, la unidad de producción
presentó una frecuencia de 24,1% (Ramos, Romero, et al.,
2019). Es probable que en estas investigaciones las seropre-
valencias sean más elevadas por cuanto los animales selec-
cionados tenían antecedentes de problemas reproductivos.
Detección de Leptospira patógena
Leptospira spp. puede encontrarse circulantes en la sangre,
orina, tejidos y en los órganos reproductivos de los animales
infectados. Transcurrida la fase de leptospiremia, pueden eli-
minarse de forma intermitente durante la micción, pero al no
ser detectada en la orina no se descarta que el animal sea
un portador renal crónico (Urioste, 2021). En este estudio al
analizar muestras serológicas por MAT se obtuvo resultados
negativos; por medio de detección molecular en muestras de
orina y útero se obtuvo 4 resultados positivos.
En estudios similares en bovinos hembras en edad repro-
ductiva, en Brasil se detectó ADN de Leptospira spp. en el
66,7% de animales (Aymée et al., 2021), demostrando una
cifra importante en bovinos con baja eficiencia reproductiva
por la colonización genital de la bacteria; así mismo, en un
estudio realizado en un camal de Río de Janeiro en vacas no
gestantes, el 26,2% fueron positivas, las muestras analizadas
fueron de sangre y fragmentos uterinos (di Azevedo et al.,
2020). La colonización de la bacteria en el tracto reproduc-
tivo genera pérdidas en la producción y reproducción de las
ganaderías.
La detección del patógeno en la orina ha sido el procedi-
miento de elección para demostrar el estado de portador renal
de los animales infectados, así, por ejemplo, a partir de mues-
tras de orina de bovinos tomadas en un camal municipal del
estado de Paraná, Brasil, se estimó una frecuencia de 14,9%
(Guedes et al., 2019). La presencia de la bacteria en el útero
puede interferir en la concepción y el desarrollo embriona-
rio, a la vez, la detección renal de la bacteria demuestra el
tropismo que tiene por dicho órgano (Urioste, 2021).
En este estudio, se detectó Leptospira patógena en el 4%
(2/50) de las muestras de orina y en el 4% (2/50) de las mues-
tras uterinas, totalizando 4 hembras bovinas con diagnóstico
positivo a PCR (hap1). Sin embargo, la frecuencia de detec-
ción ha sido mayor en la provincia de Manabí, ya que en 72
muestras de orina se obtuvo 10 muestras positivas en PCR
para detección del gen rrl (Revelo et al., 2020).
La sensibilidad de diagnóstico de la técnica molecular
PCR, permite utilizarle como complemento de la prueba se-
rológica MAT, durante los primeros días de enfermedad o
cuando se carece de muestras pareadas, permitiendo un diag-
nóstico preciso (Sandoval et al., 2018). En esta investigación
los animales PCR positivos, no fueron seropositivos, y solo
uno fue positivo con titulación baja (1/50 para Bataviae).
La presencia de Leptospira en el útero de las vacas interfie-
re con la implantación del embrión u otros eventos tempranos
de la preñez, los mecanismos de defensa son afectados por
los cambios de pH intrauterino y por la actividad hormonal,
permitiendo una invasión de agentes infecciosos generando
una respuesta inflamatoria (Mosquera et al., 2022); en el es-
tado de portador renal permite la persistencia y su multipli-
cación, siendo eliminado por la orina por largos periodos de
tiempo, generando en el animal portador diferentes cuadros
clínicos (García et al., 2014).
La detección de leptospiras en orina y útero por técnicas
moleculares de PCR, permite establecer que existe la presen-
cia de la infección en la zona, la transmisión de la bacteria
puede ser atribuida a diversos factores como causas ambien-
tales o entre animales, generando perdidas en la producción
y reproducción en las ganaderías de bovinos.
CONCLUSIONES
No se detectaron animales con anticuerpos contra Leptos-
pira patógena en MAT en un punto de corte de 1/100; sin
embargo, en un animal se detectó aglutinación en una dilu-
ción de 1/50 (Bataviae), que por su resultado PCR positivo,
se sugiere que es un animal que ha estado expuesto a Leptos-
pira spp. y que mantiene colonización renal del patógeno.
En el análisis de las muestras de útero y orina por PCR
convencional, se obtuvo una frecuencia de animales positi-
vos del 8%, lo que indica la presencia de la infección en las
diferentes ganaderías del cantón Gualaquiza, siendo un ries-
go sanitario para las personas que laboran en el cuidado de
los animales y personal que trabajan en el camal.
No se pudo determinar la relación de serovares infectan-
tes y el tipo de colonización uterina y renal, en las hembras
bovinas en edad reproductiva.
AGRADECIMIENTOS
Gratitud al personal técnico del centro de faenamiento del
matadero municipal de Gualaquiza y a los académicos de la
Universidad Nacional de Loja y de la Universidad Técnica
de Manabí
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CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 14±17, Enero±Junio 2024
DOI: 10.54753/cedamaz.v14i1.1593
Evaluación de residuos agrícolas, como sustrato para la producción artesanal
del Hongo Ostra (Pleurotus Ostreatus)
Evaluation of agricultural waste, as a substrate for the artisanal production of the
Oyster Mushroom (Pleurotus Ostreatus)
Ricardo Albuja-Narváez 1, Ana Ruth Álvarez-Sánchez 2,* y Juan José Reyes-Pérez 2
1Universidad Técnica Estatal de Quevedo, Unidad de Posgrado, Maestría en Agronomía mención en desarrollo sostenible. Quevedo,
Ecuador
2Universidad Técnica Estatal de Quevedo. Av. Quito. Km 1 ½ vía a Santo Domingo. Quevedo, Los Ríos, Ecuador, CP 120504
*Autor para correspondencia: aalvarezs@uteq.edu.ec
Fecha de recepción del manuscrito: 14/09/2022 Fecha de aceptación del manuscrito: 02/01/2024 Fecha de publicación: 30/06/2024
ResumenÐPleurotus ostreatus es uno de los hongos comestibles más consumidos a nivel mundial, en Ecuador, no existe mucha infor-
mación sobre el uso de residuos agrícolas que sirvan como sustratos óptimos, ni adaptaciones agroclimáticas del cultivo artesanal de este
hongo. El objetivo de este trabajo fue evaluar diferentes residuos agrícolas, como sustrato para la producción artesanal del hongo ostra
(Pleurotus ostreatus) en la comunidad del Carmen, Loja, Ecuador. Para el desarrollo de este trabajo se evaluaron tres tratamientos con
cinco repeticiones para cada tratamiento, los tratamientos fueron evaluados en residuos agricolas de: bagazo de caña (T1), cascarilla de
café (T2) y tamo de arroz (T3), las variables que se midieron fueron: precocidad, eficiencia biológica y tasa de producción. El diseño
estadástico utilizado fue un diseño completamente al azar evaluado estadísticamente mediante un ANOVA con el programa estadístico R.
Los resultados indicaron que para el tratamiento con bagazo de caña (T1) la precocidad encontrada fue de entre 34 y 44 días, obteniendo
una producción promedio de 25% y una eficiencia biológica de 15%. Para el cultivo del hongo en los residuos de cascarilla de cafe. (T2)
se observaron problemas de crecimiento; en el tratamiento con tamo de arroz (T3) presentá una precocidad entre 52 y 81 días con una
producción promedio de 3,2% y una eficiencia biológica promedio de 2%. Concluyendo que el bagazo de caña es el residuo agrícola más
recomendado para el cultivo del hongo Pleurotus ostreatus en la comunidad del Carmen, Loja Ecuador.
Palabras claveÐBagazo de cana de azucar, Eficiencia biologica, Precocidad, Tamo de arroz, Tasa de produccion
AbstractÐPleurotus ostreatus is one of the most consumed edible mushrooms worldwide, in Ecuador, there is not much information on
the use of agricultural residues that serve as optimal substrates, nor agroclimatic adaptations of the artisanal cultivation of this fungus. The
objective of this work was to evaluate different agricultural residues, as a substrate for the artisanal production of the oyster mushroom
(Pleurotus ostreatus) in the community of Carmen, Loja, Ecuador. For the development of this work, three treatments with five replicates
for each treatment were evaluated, the treatments were evaluated on agricultural residues of: cane bagasse (T1), coffee husk (T2) and rice
chaff (T3), the variables that were measured were: earliness, biological efficiency and production rate. The statistical design used was a
completely randomized design statistically evaluated by means of an ANOVA with the statistical program R. The results indicated that
for the treatment with sugar cane bagasse (T1) the earliness found was between 34 and 44 days, obtaining an average production of 25%
and biological efficiency 15%. For the cultivation of the fungus in the coffee husk residues (T2), growth problems were observed; in the
treatment with rice chaff (T3) it presented an earliness between 52 and 81 days with an average production rate of 3.2% and an average
biological efficiency of 2%. Concluding that cane bagasse is the most recommended agricultural residue for the cultivation of the fungus
Pleurotus ostreatus in the community of Carmen, Loja Ecuador.
KeywordsÐSugarcane bagasse, Biological efficiency, Earliness, Rice chaff, Production rate
INTRODUCCIÓN
Pleurotus ostreatus is one of the most consumed foods
worldwide (Grimm & Wösten, 2018), it ranks second
among the most popular edible mushrooms in the western
world, below Lentinula edodes (shiitake) and with a crop
production between 18% and 19% (Puig-Fernández et al.,
2020). In 2020, it is estimated that the cultivation of mush-
rooms represented a consumption of USD 16.7 billion (Saha-
gún, 2020). This market is represented by medicinal mush-
rooms (38%), wild edible mushrooms (8%) and edible culti-
vated mushrooms (54%) (D. J. Royse et al., 2017). In China
Esta obra está bajo una licencia internacional Creative Commons Atribución-NoComercial-SinDerivadas 4.0. 14
EVALUACIÓN DE RESIDUOS AGRÍCOLAS ALBUJA-NARVÁEZ et al.
alone, 87% of the 35,000 million kg of edible mushrooms
are produced for annual local consumption (Kapahi 2018).
The consumption of mushrooms in European countries, es-
pecially in the Nordic countries is culturally accepted (Svan-
berg & Lindh, 2019). Latin America does not have a culture
so developed by the consumption of mushrooms, but as time
passes this trend is changing.
In Ecuador, Pleurotus ostreatus is an introduced species
cultivated especially by many mycology enthusiasts, and
only for personal consumption since there is not yet a cul-
ture of mushroom consumption as widespread as in other re-
gions of the world. In addition to this, there is almost no re-
search on regional agroclimatic adaptation and substrate use,
which is available in the country to cultivate this type of edi-
ble mushrooms, being a relatively new activity in the Ecua-
dorian market, which could be developed in populations with
limited economic resources (Cruz et al., 2021). However, it
is known that some native communities in Ecuador consu-
me mushrooms collected from the forest as part of their diet
(Gamboa et al., 2019).
The lack of information of the adaptations needed to cul-
tivate the Pleurotus ostreatus mushroom in different agro-
climatic regions, as well as the lack of incentives for rural
communities. This has affected the production and commer-
cialization of this mushorrom, despite its great importance in
the circular economy and in the production of edible and/or
medicinal ( Grimm & Wösteb, 2018). A possible solution to
improve production and yield is use of local agricultural re-
sidues, as these are easy to obtain and low cost, allowing for
artisanal production. In addition, by using agricultural resi-
dues, it contributes to the circular economy and takes advan-
tage of resource that was previously considered waste.
That is why, the objective of this work was to evaluate dif-
ferent agricultural residues of the main local industries, as a
substrate for the artisanal production of the oyster mushroom
(Pleurotus ostreatus). This work is important because it will
allow us to understand how the cultivation behavior of the
Pleurotus ostreatus fungus is on an artisanal scale in diffe-
rent agricultural substrates with the agroclimatic conditions
of Loja where environmental temperatures range from 9 ëC
to 21 ëC. In addition to starting to answer questions about the
adaptation of cultivation in these cold sites and with high hu-
midity, delivering valuable knowledge about mushroom cul-
tivation to the most vulnerable populations in the sector.
MATERIALES Y MÉTODOS
The research was conducted in the community of Car-
men in the city of Loja, between the months of Septem-
ber through December 2021, a community located between
the geographical coordinates of 4° 1’ 42.063” South latitu-
de and 79° 10’ 56.654"West longitude, at an altitude of 2060
m.s.n.m. with an average temperature of 23 °C.
A completely randomized design (DCA) was used, with 3
treatments T1) in cane bagasse; T2) coffee husk and T3) rice
straw. With a total of 20 gr of mycelium per experimental unit
in quintuplicate. The genetic material used to conduct this
research was Pleurotus ostreatus mycelium acquired from
.Edible Fungi DIKARYA". The substrate obtained was steri-
lized by means of two processes: 1) Exposing the substrate
in water at 70 ëC for 30 minutes; 2) In an electric pressure
cooker brand INSIGNIA, for 15 minutes and 15 pounds 15
pounds of pressureof pressureusing the programming "Vege-
table Steem", after this, calcium carbonate (agricultural lime)
was placed in the amount 10 g per bag.
In this study, 2 kg polyphane bags were used for the cul-
tivation of Pleurotus ostreatus fungus. Each bag contained
10 g of mycelium and 800 g of dry subtrate composed of
local agricultural residues selected from sugarcane bagasse,
coffee husks and rice straw. Subsequently, a wet weight was
carried out with approximately 65 to 75% humidity (hand
test = crush the substrate in the hand and just a few drops of
waterfall), (Cruz et al., 2021).
Once the bags of each substrate had been inoculated with
the mycelium, the bags were closed with a YONG TELI
brand bag sealer, model PFS 300, after this, the contents we-
re mixed homogeneously leaving two small holes in the bags
to remove the air and compact the substrate together with the
mycelium. The cultivation of Pleurotus ostreatus was carried
out in greenhouse conditions.
The variables analyzed in this work were: precocity of the
fungus where it took as reference the number of days that it
takes for the fungus to grow, from inoculation to the appea-
rance of the first primordia subsequently, we performed the
calculations proposed by Vega & Frank, (2013), for measu-
ring the rate of production (TP) and the biological efficiency
(BE) of the fungus to each of the treatments.
EB(%) = Weight of fresh mushrooms (g)
Weight of fresh substrate (g) ×100 (1)
P=EB
Number of days of the process (harvest) (2)
The results expressed in percentage were transformed for
their statistical processing by the formula sin−1√%, which
guaranteed that they complied with a normal distribution and
with homogeneity so that in this way, ANOVA parametric
statistics was used. All the results were analyzed by analysis
of variance and the means of the treatments were compared
by means of Tukey’s Multiple Range Tests; These analyzes
were performed with 95% confidence (0.05). The statistical
software used was the R studio (Rstudio Team, 2020).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
The precosity of the Pleurotus ostreatus fungus cultiva-
ted by hand on different substrates was obtained that, the
treatment based on cane bagasse (T1) was the most effec-
tive relative to the other treatments obtaining development
values between 34 and 44 days statistically significant re-
sults (P=0.02161). Our results are similar to those reported
by Cruz et al., (2021) who observed that in combined subs-
trates of coffee husk, rice husk and sawdust the primordia of
P. ostreatus grew between 35 and 45 days. Cardenas (2017),
showed that the time to develop the mycelium in cane bagas-
se substrate was 35 days and Cuervo & Garzon, (2008) found
that in cane bagasse the Pleurotus ostreatus fungus took 39
days to develop primordia.
Treatment 2 (T2), using coffee husks did not have good
results in this research, this is consistent with what was re-
ported by Fan et al (2006) who found that substances in cof-
15
e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 14±17, Enero±Junio 2024
DOI: 10.54753/cedamaz.v14i1.1593
fee husks such as tannins and caffeine can have a toxic ef-
fect on fungus cultures. Such as P. ostreatus, significantly af-
fecting its growth, biological efficiency and production rate.
This may be caused by the ability of tannin to act as enzyme
inhibitors, preventing the fungus from synthesizing enzymes
necessary to degrade the substrate and develop. Mateus et al.
(2017) also reports that boiled coffee substrates may be mo-
re susceptible to contamination by green fungi such as Tri-
choderma, which compete for space and nutrients, causing
Pleurotus growth inhibition.
Which hindered the growth of P. ostratus within this subs-
trate. This result is possibly due to what was reported by Fan
et al., (2006) who reports that in coffee husk substrates there
are substances such as tannins and caffeine that can exert a
toxic effect on fungal crops, mainly P. ostratus reason why,
it can significantly affect the growth of the fungus. Mateus
et al., (2017) reports that coffee substrates that are boiled
present greater contamination by green fungi. It should be
mentioned that, the treatment with rice tamo (T3), presen-
ted a precosity between 52 and 81 days (Fig 1). Regarding
Fig. 1: Precosity of the Pleurotus ostreatus mushroom cultivation
in different agricultural residues where: T1) in cane bagasse; T2)
coffee husk and T3) rice straw.
the production rate (PT), it was obtained that the treatment
based on cane bagasse (T1) had higher average values in
the production rate of 25%, statistically significant results
(P≤0,008082) (Fig 2). Our results are similar to those found
by Cuervo & Garzon, (2008) who found that, in cane ba-
gasse, the TP was 32%, just as those reported by Cardenas,
(2017) indicated a low TP of 15% in cane bagasse substra-
te. On the contrary, Cuervo & Garzon, (2008) expresses that
by mixing coffee leftovers with sugarcane bagasse, the best
results in productivity are obtained. hey express that in their
research, however, they do not indicate the percentage of it.
Other studies express that combined substrates may be better
than individual substrates but do not say exactly which subs-
trates For the biological efficacy (EB), the treatment based on
cane bagasse (T1) demonstrated the best results, obtaining a
biological efficacy between 5% and 15% with statistically
significant data (P≤0,005678) (Fig 3). Our results are lo-
wer than those reported by Vetayasuporn (2006), who notes
in his study that under controlled laboratory conditions, it is
possible to achieve a biological efficacy of 103.56%. Howe-
ver, he reported a biological efficacy of 36%, which is much
higher than what was found in this work.
In order for the process to be economically feasible, as es-
Fig. 2: Production rate (TP%) of the Pleurotus ostreatus
mushroom culture in different agricultural residues where: T1) in
cane bagasse; T2) coffee husk and T3) rice straw.
Fig. 3: Biological efficacy (EB%) of the Pleurotus ostreatus
mushroom culture in different agricultural residues where: T1) in
cane bagasse; T2) coffee husk and T3) rice straw.
tablished by the applied technology, the yields must be grea-
ter than 10% and the biological efficiency must reach values
of at least 40% (Puig et al., 2020), therefore, the results of
biological efficiency and yield in cane bagasse found in this
study would not be satisfactory for biological efficiency, so in
EB they were perceived as lower than those found with other
authors, however Ríos et al., (2010), express that the low per-
centages mainly of Biological Efficiency, they are caused by
variations in time mainly to the variability of temperature and
humidity conditions, causing stress on the development of
the fungus, decreasing its metabolism. The treatment with
rice straw (T3) did not obtain good yields in terms of the th-
ree variables of precosity, biological efficiency and produc-
tion rate that was measured in this study in addition to this,
Cueva & Monzón, (2014) conclude that rice straw is not a
good substrate for the cultivation of the fungus, due to its low
moisture retention. It is recommended to revise the transla-
tion from Spanish to English, and to use technical terms for
a good understanding in the English language.
CONCLUSIONES
Although our results are not as expected, we can conclude
that the sugar cane bagasse is a good base substrate for the
cultivation of Pleurotus ostreatus, showing good results in
terms of the variables of precosidad and production Rate, but
a low activity in the variable Biological Efficiency that can
16
EVALUACIÓN DE RESIDUOS AGRÍCOLAS ALBUJA-NARVÁEZ et al.
be explained by the climatic conditions of the place where
the study was conducted, giving us more information about
the behavior of this crop is mainly in conditions of low tem-
perature and high humidity.
CONTRIBUCIONES DE LOS AUTORES
RAN): field work, manuscript writing; (ARAS): research,
translator, data analysis; (JJRP): article editing, statistical
analysis.
FINANCIAMIENTO
To the State Technical University of Quevedo, for the sup-
port granted through the Competitive Fund for Scientific and
Technological Research (FOCICYT) 8th Call, through the
project .Agricultural use of fish crop biosolids and their effect
on vegetable production”.
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17
e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 18±30, Enero±Junio 2024
DOI: 10.54753/cedamaz.v14i1.2046
Diversidad funcional de quirópteros en la Estación Experimental El Padmi,
cantón Yanzatza, Zamora Chinchipe, Ecuador
Functional diversity of chiroptera in the Experimental Station El Padmi, canton
Yanzatza, Zamora Chinchipe, Ecuador
Manuel Fernando Medina-Piedra1,*, Katiusca Valarezo-Aguilar2y Christian Alberto Mendoza-León2
1Universidad Nacional de Loja, Facultad Agropecuaria y de Recursos Naturales Renovables, Posgrado en Biodiversidad y Cambio
Climático, Loja, Ecuador, fermedina2205@gmail.com
2Universidad Nacional de Loja, Facultad Agropecuaria y de Recursos Naturales Renovables, Carrera de Ingeniería Ambiental, Loja,
Ecuador, katiusca.valarezo@unl.edu.ec, christian.a.mendoza@unl.edu.ec
*Autor para correspondencia: fermedina2205@gmail.com
Fecha de recepción del manuscrito: 23/09/2023 Fecha de aceptación del manuscrito: 16/06/2024 Fecha de publicación: 30/06/2024
ResumenÐEn América Latina y El Caribe, las actividades agropecuarias y en general las actividades antrópicas están alterando los
hábitats lo que conduce a una reducción de la biodiversidad que afecta de manera directa a la diversidad e interacciones ecológicas de los
murciélagos. Para entender mejor estas interacciones y cómo las diferencias en morfología y comportamiento afectan su función ecológica,
la adopción del enfoque de la diversidad funcional es crucial. Este estudio tiene como objetivo analizar la diversidad taxonómica y funcional
de murciélagos en la Estación Experimental El Padmi, en la Amazonia ecuatoriana. Se dividió la zona en tres áreas de vegetación: jardín
botánico, pastizal y bosque. En cada área, se estableció un transecto de 300 metros con 8 redes de neblina para capturar murciélagos,
registrando individuos y midiendo características morfológicas. Mediante programas como R, Past, FDiversity e Info Stat, se evaluó la
diversidad, abundancia e índices de diversidad funcional de las comunidades de murciélagos en las tres coberturas vegetales. Se capturaron
en total 178 individuos pertenecientes a 9 géneros y 14 especies de la familia Phyllostomidae. Los géneros más diversos resultaron ser
Carollia yArtibeus. En términos de diversidad funcional, el bosque mostró valores medios de uniformidad, divergencia y dispersión
funcional. Esto sugiere que el área tiene capacidad para sostener una variada gama de especies de murciélagos, lo que a su vez indica la
existencia de recursos a ser explotados. Sin embargo, esta área también presenta cierto nivel de vulnerabilidad a la introducción de especies
invasoras como gatos, cotorras y especies vegetales introducidas en estos nichos. En términos generales, las tres áreas vegetales presentaron
valores de diversidad funcional similares, indicando que hay recursos subutilizados y una eficiencia relativamente baja en la productividad
del ecosistema. Esto pone de manifiesto la importancia de comprender y gestionar adecuadamente las interacciones entre las especies y su
entorno para preservar la biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas.
Palabras claveÐMurciélagos, Índices de diversidad, Riqueza funcional, Uniformidad funcional, Divergencia funcional y Dispersión
funcional.
AbstractÐIn Latin America and the Caribbean, agricultural activities and anthropogenic activities are generally altering habitats, leading
to a reduction in biodiversity. This directly affects the diversity and ecological interactions of bats. To understand these interactions and
how differences in morphology and behavior affect their ecological function, the adoption of the functional diversity approach is crucial.
The study aims to analyze the functional diversity of bats in the El Padmi Experimental Station in the Ecuadorian Amazon. The area
was divided into three vegetation areas: botanical garden, grassland and forest. In each area, a 300-meter transect was established with 8
mist nets, recording bat individuals and measuring morphological characteristics. Using programs such as R, FDiversity and Info Stat, the
functional diversity of the bat communities in the three vegetation covers was evaluated. A total of 178 individuals belonging to 9 genera
and 14 species of the Phyllostomidae family were captured. The most diverse genera were Carollia and Artibeus. In terms of functional
diversity, the forest showed mean values of evenness, divergence and functional dispersion. This suggests that the area has the capacity to
support a varied range of bat species, indicating the existence of resources to be exploited. It also presents some level of vulnerability to the
introduction of invasive species into these niches. The three vegetation areas presented similar functional diversity values, indicating that
there are underutilized resources and relatively low efficiency.
KeywordsÐBats, Diversity indices, Functional richness, Functional equitability, Functional divergence and Functional dispersion.
INTRODUCCIÓN
En un mundo afectado por un cambio global sin prece-
dentes, impulsado por factores sinérgicos como el au-
mento poblacional, la contaminación, el uso de energías no
renovables y el cambio de uso de suelo, se ha creado una red
compleja de efectos que aumenta los impactos del cambio
Esta obra está bajo una licencia internacional Creative Commons Atribución-NoComercial-SinDerivadas 4.0. 18
DIVERSIDAD FUNCIONAL DE QUIRÓPTEROS MEDINA-PIEDRA et al.
climático y amenaza la integridad de los ecosistemas (Ipinza
et al., 2021; Pisanty, 2006). Conocemos que la biodiversidad
juega un papel fundamental en el desarrollo de las socieda-
des y su conservación debería ser una preocupación priori-
taria para la humanidad (Ipinza et al., 2021). No obstante,
en la actualidad, a nivel mundial gran parte de la biodiver-
sidad se encuentra en un estado crítico, se estima que hasta
un millón de especies de plantas y animales están en peligro
de extinción, principalmente debido a las actividades huma-
nas (Pérez, 2020). Dentro de los animales amenazados, se
encuentra taxones que son piezas claves para la salud, equi-
librio y funcionamiento de los ecosistemas, como es el caso
del orden de los quirópteros (Burneo y Tirira, 2014), estos
mamíferos alados son esenciales para el mantenimiento de la
biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas debido
a que estos desempeñan múltiples papeles ecológicos, que
abarcan desde la polinización y dispersión de plantas, hasta
el control de poblaciones de insectos (Kunz et al., 2011). Sin
embargo, la presión ejercida por la transformación del paisa-
je y otros factores antropogénicos ejerce un impacto palpable
en la funcionalidad, composición y estructura de las comuni-
dades de este orden (García-Morales et al., 2016; Ramírez,
2017). La alteración del hábitat conlleva una disminución en
la disponibilidad de alimento, refugio y sitios de cría para los
murciélagos (Durán y Pérez, 2015); además, esta transfor-
mación de los ecosistemas afecta las estrategias de forrajeo
y el uso de recursos disponibles para los diferentes gremios
tróficos de los murciélagos (Jackson & Fahrig, 2014).
En el Neotrópico, los murciélagos representan hasta el
50% de la fauna de mamíferos asociada a los bosques siem-
pre verdes de tierras bajas, donde algunas localidades pueden
llegar a registrar hasta 110 especies (Emmons y Voss, 1996;
Engstrom y Lim, 2001). Factores como el tamaño (Willig
et al., 2003), las especializaciones fisiológicas y morfológi-
cas (Swartz et al., 2003), las estrategias de forrajeo (Dumont,
2003; Soriano, 2000) y las diferencias en el uso de refugios
(Kunz y Lumsden, 2003), han sido utilizados para explicar la
gran diversidad taxonómica de este grupo. Además, debido
a que algunas especies presentan requerimientos de hábitat
más específicos que otras, la presencia de estas especies pue-
de ser un importante indicador ambiental, al responder de
una manera predecible a una gran variedad de estrés (Mora-
Fernández y Peñuela-Recio, 2013).
En la búsqueda de comprender la compleja relación entre
la diversidad biológica y el funcionamiento de los ecosiste-
mas, varios autores han aportado investigaciones significati-
vas para entender cómo las especies interactúan con su en-
torno (González et al., 2015). Mientras que estudios como
los desarrollados por Halffter y Moreno (2001) y Hooper et
al. (2005) se han centrado en explorar la relación entre la di-
versidad de especies y la estructura de los ecosistemas, otros
autores, como Chapin et al. (2000), Feld et al. (2009) y Dir-
zo et al. (2014) han analizado la relación entre la diversidad
de especies y su función de los ecosistemas. Además, enfo-
ques más tradicionales de diversidad, como la abundancia y
la riqueza de especies, han sido explorados por estudios de-
sarrollados por Tilman et al. (1997), Duffy (2002) y Morin
(2011). Esta evolución en la comprensión de los roles que
cumplen las especies en la funcionalidad del ecosistema ha
reemplazado la noción simplificada de que todas las especies
son igualmente importantes en términos de su función en el
ecosistema (Chávez, 2004).
En esta línea, en la actualidad recibe mayor interés la di-
versidad funcional y evolutiva como un enfoque fundamental
para comprender cómo las especies interactúan con su en-
torno y cómo su variabilidad morfológica y comportamen-
tal puede influir en su papel ecológico (Tilman et al., 1997;
Mouchet et al., 2010; Cadotte et al., 2011). Autores como
Díaz y Cabido (2001), Naeem y Wright (2003) y Córdova y
Zambrano (2015) han destacado la importancia de conside-
rar la diversidad funcional como un componente clave para
entender la relación entre biodiversidad y los procesos eco-
lógicos.
El análisis de la diversidad funcional, nos brinda la ca-
pacidad de evaluar cómo distintas especies de murciélagos
cumplen funciones ecológicas en gradientes de degradación
de los bosques, lo que nos da la oportunidad de comparar la
salud de diversos ecosistemas y entender cómo los quirópte-
ros reaccionan ante las alteraciones ambientales (Jones et al.,
2009; Santos y Tellería, 2006). Entender la diversidad fun-
cional es crucial para la conservación de los murciélagos y
de los ecosistemas en los que desempeñan un papel impor-
tante (Kunz et al., 2011). Diversas especies de murciélagos
cumplen funciones ecológicas vitales, dentro de los cuales es
importante destacar a los murciélagos frugívoros, como parte
de los grupos tróficos, funcionan como indicadores eficaces
de los recursos disponibles en su ecosistema, dado que sus re-
querimientos de hábitat para la búsqueda de alimentos refle-
jan las condiciones ambientales. Además, este grupo taxonó-
mico puede aportar con pautas para abordar la recuperación
de áreas degradadas debido a su contribución en la dispersión
de semillas de plantas pioneras. (Charles-Dominique, 1986;
Cely y Castillo, 2019).
La composición y funcionamiento de las comunidades
ecológicas pueden entenderse a través de los rasgos funcio-
nales de las especies, que son atributos que pueden ser de
índole morfológica, fisiológica, conductual o reproductiva de
los individuos los cuales tienen un impacto importante en có-
mo se desenvuelven en su entorno y cómo afectan a niveles
más amplios de organización (Violle et al., 2007 y Mokany
y Roxburgh, 2008). La diversidad funcional describe el ran-
go, distribución y abundancia de valores característicos de un
conjunto de especies en una comunidad (Tilman et al., 1997).
Mediante el uso de varios índices de diversidad funcional, es
viable identificar y clasificar los seres vivos en función de su
entorno y las relaciones que establecen con otros organismos
(Petchey y Gaston, 2006). Además, la diversidad funcional
en base a los rasgos funcionales de las comunidades propor-
ciona una comprensión eficaz de las características y reac-
ciones de las especies en un ecosistema, en contraste con la
diversidad taxonómica (Mokany et al., 2008).
En este estudio, evaluamos la diversidad funcional de los
murciélagos al sur de la Amazonía ecuatoriana. Esta región,
a pesar de su riqueza biológica, se enfrenta a los desafíos re-
lacionados con de la transformación del paisaje y la pérdida
de hábitats (Burneo y Tirira, 2014; Arguero et al., 2012). A
través del análisis de la diversidad funcional de los murcié-
lagos, pretendemos analizar los principales índices de diver-
sidad funcional en distintos tipos de cobertura vegetal, bus-
cando conocer las propiedades y respuestas de las especies
murciélagos en cada una de las coberturas vegetales estudia-
das.
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e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 18±30, Enero±Junio 2024
DOI: 10.54753/cedamaz.v14i1.2046
Fig. 1: Ubicación de la Estación Experimental El Padmi en amarillo y transectos de muestreo en azul.
Fuente: Satélite Landsat/Copernicus. (2023). Padmi, Ecuador. [Imagen satelital]. Google Earth.
Esta investigación tuvo como objetivo contribuir a la con-
servación de los murciélagos y la biodiversidad compren-
diendo las diversas funciones que cumplen y su interacción
con el ecosistema entendiendo los factores que podrían estar
afectando al grupo de especies de mamíferos voladores que
se encuentran en esta importante área dedicada a la investi-
gación.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de Estudio
El estudio se desarrolló en la Estación Experimental El
Padmi ubicada al sur de la Región Amazónica Ecuatoriana,
en el barrio El Padmi, parroquia Los Encuentros, cantón Yan-
tzatza, provincia de Zamora Chinchipe (Figura 1). El área
de estudio tiene una extensión de 103,5 ha y se encuentra
ubicado en las siguientes coordenadas UTM: -3.743844°E y
-78.615926°S, en un rango altitudinal que va de 775 hasta
1150 m s.n.m.
La Estación Experimental El Padmi presenta un paisaje
heterogéneo, abarcando pastizales utilizados como potreros,
árboles de sombra, y áreas de bosque natural en las laderas
altas al este de la propiedad (Aguirre y León, 2011). Registra
una temperatura media anual de 23°C, su precipitación anual
es de 1978 mm, siendo el mes lluvioso marzo con 226 mm y
el más seco octubre con 132 mm. (Mendoza y Abad, 2002).
La Estación Experimental El Padmi presenta un paisaje
heterogéneo, abarcando pastizales utilizados como potreros,
árboles de sombra, y áreas de bosque natural en las lade-
ras altas al este de la propiedad (Aguirre y Leon, 2011). La
temperatura promedio anual es de 23°C, con una precipita-
ción anual de 1978 mm, caracterizado por un clima transi-
cional entre tropical subhúmedo y tropical húmedo. Además,
su fisiografía es representativa del corredor fluvial Zamora-
Nangaritza, con distintas formas de terreno que van desde
áreas planas aluviales hasta laderas muy escarpadas (Univer-
sidad nacional de Loja, 2002).
Metodología
Para el estudio en la Estación Experimental El Padmi se
seleccionaron tres tipos de vegetación: Bosque natural de ri-
vera (jardín botánico), pastizal y bosque natural de ladera
conforme la clasificación realizada por Quizhpe Tapia y Ore-
llana Fierro, 2011. En cada uno de estos tres tipos de vege-
tación se estableció un transecto al azar de 300 m, y en cada
transecto se ubicaron ocho redes de neblina (cuatro de 6 m y
cuatro de 12 m de largo por 2,5 m de alto) con separación de
30 m entre redes.
La captura de murciélagos se realizó desde finales de di-
ciembre de 2022 hasta la primera semana de febrero de 2023,
con nueve noches efectivas de muestreo. El muestreo se reali-
zó durante tres noches en cada una de las coberturas vegeta-
les, en horarios de 18H00 a 04H00, durante cada periodo de
muestreo se revisaron las redes cada 40 minutos.
Para cada espécimen capturado, se registró la fecha, la ubi-
cación, el número de la red, las condiciones ambientales, el
20
DIVERSIDAD FUNCIONAL DE QUIRÓPTEROS MEDINA-PIEDRA et al.
orden taxonómico, la familia, el nombre científico, el sexo y
la presencia de parásitos externos. Además, se tomaron diver-
sas medidas morfométricas, tales como el largo total (LT), el
largo cabeza-cuerpo (LCC), el largo de la pata (LP), el largo
de la tibia (LTib.), el largo antebrazo (AB), el largo del pul-
gar (LPul), el largo de la cola (LC), el largo de la oreja (LO),
el largo del trago (Ltra), la longitud de la hoja nasal (LH),
la longitud mayor del cráneo (LMC), la longitud del calcar
(LCal.) y el peso (P). Estas mediciones se efectuaron en la
parte dorsal y lateral derecha de cada ejemplar, utilizando un
calibrador digital con una precisión de 0,1mm y una balan-
za manual en gramos para el peso. Todos los especímenes
fueron marcados con un corte de pelo en la parte dorsal para
evitar su recaptura.
Todos los ejemplares fueron reconocidos hasta el nivel ta-
xonómico de especie, mediante la comparación de cada una
de las medidas registradas de las especies capturadas con las
medidas morfométricas de las especies descritas en Tirira
(2017) y López (2016). por lo que no fue necesario colec-
tarlos ni llevarlos al laboratorio para observar fórmulas den-
tales o características craneales. Todos los individuos fueron
catalogados dentro del gremio alimenticio correspondiente,
según Kalko et al. (1996). Además, para la asignación de
gremios tróficos se revisó Guerra (2014), Narváez (2010),
Novoa et al. (2011) y Tirira (2017).
Los rasgos funcionales se establecieron en base a la clasifi-
cación propuesta por Kalko et al. (1996), en el cual se carac-
teriza el uso de recursos con base a los gremios alimenticios
de los quirópteros. Los rasgos funcionales considerados en
esta investigación y su descripción se muestran en la Tabla 1.
Metodología
Para el estudio en la Estación Experimental El Padmi se
seleccionaron tres tipos de vegetación: Bosque natural de ri-
vera (jardín botánico), pastizal y bosque natural de ladera
conforme la clasificación realizada por Quizhpe Tapia y Ore-
llana Fierro, 2011. En cada uno de estos tres tipos de vege-
tación se estableció un transecto al azar de 300 m, y en cada
transecto se ubicaron ocho redes de neblina (cuatro de 6 m y
cuatro de 12 m de largo por 2,5 m de alto) con separación de
30 m entre redes.
La captura de murciélagos se realizó desde finales de di-
ciembre de 2022 hasta la primera semana de febrero de 2023,
con nueve noches efectivas de muestreo. El muestreo se reali-
zó durante tres noches en cada una de las coberturas vegeta-
les, en horarios de 18H00 a 04H00, durante cada periodo de
muestreo se revisaron las redes cada 40 minutos.
Para cada espécimen capturado, se registró la fecha, la ubi-
cación, el número de la red, las condiciones ambientales, el
orden taxonómico, la familia, el nombre científico, el sexo y
la presencia de parásitos externos. Además, se tomaron diver-
sas medidas morfométricas, tales como el largo total (LT), el
largo cabeza-cuerpo (LCC), el largo de la pata (LP), el largo
de la tibia (LTib.), el largo antebrazo (AB), el largo del pul-
gar (LPul), el largo de la cola (LC), el largo de la oreja (LO),
el largo del trago (Ltra), la longitud de la hoja nasal (LH),
la longitud mayor del cráneo (LMC), la longitud del calcar
(LCal.) y el peso (P). Estas mediciones se efectuaron en la
parte dorsal y lateral derecha de cada ejemplar, utilizando un
calibrador digital con una precisión de 0,1mm y una balan-
za manual en gramos para el peso. Todos los especímenes
fueron marcados con un corte de pelo en la parte dorsal para
evitar su recaptura.
Todos los ejemplares fueron reconocidos hasta el nivel ta-
xonómico de especie, mediante la comparación de cada una
de las medidas registradas de las especies capturadas con las
medidas morfométricas de las especies descritas en Tirira
(2017) y López (2016). por lo que no fue necesario colec-
tarlos ni llevarlos al laboratorio para observar fórmulas den-
tales o características craneales. Todos los individuos fueron
catalogados dentro del gremio alimenticio correspondiente,
según Kalko et al. (1996). Además, para la asignación de
gremios tróficos se revisó Guerra (2014), Narváez (2010),
Novoa et al. (2011) y Tirira (2017).
Los rasgos funcionales se establecieron en base a la clasifi-
cación propuesta por Kalko et al. (1996), en el cual se carac-
teriza el uso de recursos con base a los gremios alimenticios
de los quirópteros. Los rasgos funcionales considerados en
esta investigación y su descripción se muestran en la Tabla1.
La diversidad funcional de la comunidad de murciélagos
presentes en las tres coberturas vegetales de estudio, se cal-
culó con base a siete rasgos funcionales cuantitativos (rasgos
morfológicos) y tres cualitativos (relacionados a la historia
de vida). Para cada cobertura vegetal se calculó la riqueza
funcional (FRic), uniformidad funcional (FEve), índice de
divergencia funcional (FDiv) y dispersión funcional (FDis).
Los rasgos funcionales fueron considerados en base a lo des-
crito en la Tabla1.y sus cálculos se basó en los índices y
fórmulas descritas en la Tabla2. o patrones importantes.
Se generaron dos matrices para obtener los valores de los
índices de diversidad funcional. La primera matriz constó de
las especies de murciélagos registradas y sus rasgos morfo-
lógicos promediados. La segunda matriz contiene las espe-
cies, el tipo de vegetación y abundancias. Se considero cada
noche de muestreo como las réplicas del estudio y todos in-
dividuos registrados por especie. Estas dos matrices, fueron
cargadas y fusionadas horizontalmente en el programa FDi-
versity (Casanoves et al., 2010), una vez fusionadas se pro-
cedió a estandarizar esta matriz fusionada utilizando la dis-
tancia de Gower para rasgos categóricos y cuantitativos, lo
que nos permitió obtener los índices de diversidad funcional.
Para realizar la comparación la diversidad funcional entre las
tres coberturas de la Estación Experimental El Padmi; par-
tiendo de los resultados obtenidos de los cuatro índices de
diversidad funcional se procedió a aplicar primero la prue-
ba de Levene para homocedasticidad, para luego recurrir a la
prueba alternativa no paramétrica de Kruskal-Wallis a través
del programa InfoStat versión estudiantil (Di Rienzo et al.,
2020). Además, los índices de diversidad funcional fueron
representados gráficamente mediante la utilización del pro-
grama en Past 4.11 (Dasgupta, 2013).
RESULTADOS
Se obtuvo un esfuerzo de muestreo de 5400m2red/hora en
cada cobertura vegetal seleccionada en la Estación Experi-
mental El Padmi (Jardín Botánico, Pastizal y Bosque).
Se registraron 178 murciélagos distribuidos en nueve gé-
neros y 14 especies pertenecientes a la familia Phyllostomi-
dae, dentro del orden Chiroptera. El género más diverso fue
Carollia que presenta el 36,52% de la riqueza, seguida de
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e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 18±30, Enero±Junio 2024
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Tabla 1: Rasgos funcionales morfométricos y de historia de vida para la comunidad de murciélagos del bosque húmedo tropical de la Estación
Experimental el Padmi
Rasgos Funciona-
les
Fundamento de variable como rasgo funcional Atributo Definición del atributo
Cuantitativos
Peso (g) Relacionado con la búsqueda de alimento, tasa metabólica, cantidad y
calidad del recurso alimenticio. Se ha determinado que los murciéla-
gos frugívoros con peso >40 g pueden dispersar semillas más pesadas,
es común encontrarlos en ambientes transformados (Saldaña-Vázquez,
2014, Saldaña-Vázquez y Schondub, 2016). Por otra parte, en ambien-
tes de bosques tropicales, mejores condiciones ambientales fomentan el
peso en Artibeus lituratus yArtibeus planirostris mejorando las condi-
ciones corporales de los individuos (Chacón-P y Ballesteros, 2019).
Peso en gra-
mos.
Peso del espécimen
Longitud antebrazo
(mm)
Esta medida está ligada al tamaño corporal, se ha demostrado una rela-
ción positiva entre la longitud del antebrazo y el tamaño de las presas.
Estudios en matrices en bosques tropicales concluyeron una relación
entre el aumento de talla en murciélagos con disponibilidad de recursos
alimenticios (Houston y Jones, 2004).
Valor en milí-
metros.
Medición tomada desde
la base del codo hasta
donde se unen los car-
pos.
Longitud total
(mm)
Relacionado con la demanda de recursos tróficos, metabolismo, com-
portamiento de forrajeo (estrato, sitio) (Gómez-Ortiz y Moreno, 2017).
Valor en milí-
metros.
Medida desde el inicio
de la cola hasta el inicio
de la cabeza.
Longitud oreja
(mm)
Asociada a la dieta, estrategia de forrajeo, puede ayudar en el vuelo en el
control y levantamiento, localización de las presas, dirección y distancia
de las señales (Arita y Fenton, 1997; Balcombe y Fenton, 2010; Gardner
et al., 2011 b).
Valor en milí-
metros.
Medida desde la base
de la oreja hasta la parte
distal.
Longitud trago
(mm)
Accesorio de la oreja asociado con la ecolocalización en la dirección,
localización y elevación de la señal, y en la orientación en el ambiente
(Lawrence y Simmons, 1982; Müller, 2004).
Valor en milí-
metros.
Medición desde la base
del trago hasta el ápice.
Longitud tibia
(mm)
Medida que, al igual que longitud de antebrazo está relacionada con el
tamaño de los murciélagos, que ayuda a dar maniobrabilidad al uropa-
tagio (Swartz y Middleton, 2008).
Valor en milí-
metros.
Medida de articulación
con el fémur, hasta la
articulación con la pata.
Hoja nasal: forma,
borde, pelos (FHN,
BHN, PHN)
Asociadas con la trasmisión en las señales de la ecolocalización, dieta,
detección de presas, orientación asociada con los hábitos alimenticios
y uso del hábitat, estrategia de forrajeo (Arita, 1990; Arita y Fenton,
1997).
Forma, borde y
pelos en milí-
metros.
Originada entre las na-
rinas y extendida hacia
la parte distal de la lan-
za.
Cualitativos (Rasgos de historia de vida)
Gremio trófico (1,
2, 3, 4 y 5)
Este aspecto del ensamblaje de murciélagos proporciona información
acerca de la partición de recursos y uso de hábitat, la determinación de
los gremios proporciona sobre el papel funcional de los murciélagos.
Los gremios tróficos están relacionados, en cierto grado, con la dinámi-
ca de los ecosistemas (Lobova et al., 2003, Kalko et al., 1996).
1: Frugívoro, 2:
Insectívoro, 3:
Hematófago, 4:
Nectarívoro, 5:
Piscívoro.
Basado en información
primaria y secundaria
en publicaciones inde-
xadas.
Estrategias de
forrajeo (EF1, EF2,
EF3, EF4, EF5,
EF6)
El modo o estrategia para atrapar el alimento, permite a los murciélagos
explotar la heterogeneidad del hábitat y generar una mayor partición de
recursos en los ecosistemas. Se ha sugerido a mayor diversidad estruc-
tural de la vegetación, más recursos y hábitats pueden ser utilizados por
los murciélagos, lo que pueden estar vinculados a un mayor número de
procesos ecológicos (Mora-Fernández et al., 2013).
EF1: IAR, EF2:
NR, EF3: IR,
EF4: FS, EF5:
FN, EF6: PAR.
Basado en información
secundaria (Schnizler y
Kalko, 2001, Suárez-
Castro y Montenegro,
2015).
Hábitos de Forrajeo
(HF1, HF2, HF3,
HF4, HF5, HF6,
HF7, HF8, HF9,
HF10)
Este comportamiento está relacionado con las condiciones de ecolocali-
zación y estrategia de forrajeo, los murciélagos pueden utilizar, depen-
diendo del hábitat donde se encuentren, diferentes hábitos de forrajeo
para conseguir los recursos alimenticios, lo cual está relacionado con
la morfología alar y oídos (Denzinger y Schniltzler, 2013, Luck et al.,
2013).
FARAEAF,
FAEBD,
FBAE-
SA, FAEA,
FPEEVS,
FPEEVF,
FPEEVD,
FAEA, FA-
CAESD
Basado en información
secundaria (Denzinger
y Schniltzler, 2013,
Luck et al., 2013).
Nota: Estrategias de forrajeo: IAR= insectívoros aéreos rápidos, NR= nectarívoros recolectores, IR= insectívoros recolectores, FS= frugí-
voros sedentarios, FN= frugívoros nómadas, PAR= piscívoros aéreos recolectores. Hábitos de forrajeo: FARABA= Forrajeadores aéreos de
rebúsqueda activa de espacios estrechos de follaje, FABEB= forrajeadores aéreos de espacio de borde de dosel, FBAESA= Forrajeadores de
borde de arrastre espacial sobre la superficie del agua, FAEA= forrajeadores aéreos de espacios abiertos, FPEEVS= forrajeadores pasivos de
espacios estrechos entre la vegetación del sotobosque, FPEEF= Forrajeadores pasivos de espacios estrechos de follaje, FAEA= Forrajeadores
activos de espacios abiertos, FACAESD= forrajeadores aéreos de espacios abiertos entre y sobre el dosel.
Fuente: (Acosta Cala, 2019; Peña Peinado, 2021).
22
DIVERSIDAD FUNCIONAL DE QUIRÓPTEROS MEDINA-PIEDRA et al.
Tabla 2: Índices de diversidad funcional (IDF) usados en la presente investigación.
IDF Ecuación Variables Definición
Riqueza funcional FRic =2TT=número total de
rasgos funcionales
Determina el espacio funcional que ocupa
la comunidad ((?)).
Uniformidad funcional FEve =
∑S−1
j=1mÂ
ın1
bj−1
S−1
1−1
S−1
S=riqueza de espe-
cies
b=largo de la dis-
tancia entre rasgos
funcionales
Establece la uniformidad en la distribución
de las abundancias en el espacio funcional
((?)).
Divergencia funcional FDiv =∆+∆G
∆|∆|+∆G
dG =distancia
euclidiana de cada
especie
∆d=cálculo de
las desviaciones
estándar de las abun-
dancias
Analiza la distribución de las abundancias
a partir del centro de gravedad del espacio
funcional ((?)).
Dispersión funcional FDis =∑S
i=1WiZi
S=riqueza
Wi=abundancias re-
lativas de las especies
Zi=distancia de las
especies al centroide
Determina la distancia media de cada indi-
viduo al centroide, describiendo la hetero-
geneidad funcional de la comunidad ((?),
(?)).
Fig. 2: Clasificación de los murciélagos registrados en la Estación Experimental El Padmi, de acuerdo a sus gremios tróficos.
Nota: Gremios tróficos registrados nectarívoros recogedores de dosel (NRD), frugívoros recogedores de sotobosque (FRS), frugívoros
recogedores de dosel (FRD) y hematófagos recogedores de sotobosque (HRS).
Artibeus con el 25% de riqueza, Desmodus con el 22,47%,
Uroderma con el 9,55% mientras que Anoura y Rhinophylla
con el 0,56% cada uno, fueron los géneros menos diversos
Tabla(3).
Se identificaron cuatro gremios tróficos Figura(2), nectarí-
voros recogedores de dosel (NRD), frugívoros recogedores
de sotobosque (FRS), frugívoros recogedores de dosel (FRD)
y hematófagos recogedores de sotobosque (HRS). El gremio
trófico dominante fue FRS con el 64,29% (n=9) de las espe-
cies registradas, seguido de los FRD con 21,43% (n=3) y los
más raros fueron los NRD y HRS con el 7,14% (n=1), cada
uno.
En la Figura 3 se observamos que la riqueza funcional
(FRic) de las tres coberturas vegetales presentan valores cer-
canos a cero, lo que indica que cada uno de estos ecosistemas
posee recursos sin explotar y por ende tienen una baja pro-
ductividad. El valor más extremo se registró en el jardín bo-
tánico, mientras que el pastizal y bosque presentaron valores
cercanos entre ellos, siendo el pastizal ligeramente mayor. En
cuanto a los valores de uniformidad funcional (Feve) (Figura
3), las tres coberturas presentaron valores medios acercán-
dose a la una uniformidad completa. El bosque presentó el
valor más alto, mientras que en el pastizal y jardín botánico
los valores de uniformidad funcional fueron medios.
En referencia a la divergencia funcional (FDiv) (Figura 3),
se puede observar que las tres coberturas vegetales registra-
ron valores moderadamente altos, lo que indicaría que existe
una alta divergencia de especies dominantes y una diferencia-
ción entre sus nichos funcionales, siendo el jardín botánico el
ecosistema que presentaría el valor más alto, mientras que el
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e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 18±30, Enero±Junio 2024
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Tabla 3: Especies de murciélagos presentes en la Estación Experimental El Padmi
Orden Familia Nombre científico Nombre común Jardín Botánico Pastizal Bosque
Alto
Total
Chiroptera Phyllostomidae
Anoura caudifer Murciélago rabón
ecuatoriano
1 0 0 1
Artibeus anderseni Murciélago frutero
chico de Andersen
0 0 2 2
Artibeus lituratus Murciélago frutero
grande
5 6 2 13
Artibeus obscurus Murciélago frutero
oscuro
1 0 2 3
Artibeus planirostris Murciélago frutero
de rostro plano
10 10 7 27
Carollia brevicaudum Murciélago sedoso
de cola corta
16 12 11 39
Carollia castanea Murciélago castaño
de cola corta
4 2 1 7
Carollia perspicillata Murciélago común
de cola corta
8 5 6 19
Desmodus rotundus Murciélago vampi-
ro común
15 16 9 40
Enchistenes hartii Murciélago frutero
aterciopelado
1 1 1 3
Mesophylla macconne-
lli
Murciélago de
Macconnell
1 0 1 2
Platyrrhinus incarum Murciélago de na-
riz ancha incaico
1 1 2 4
Uroderma bilobatum Murciélago toldero
común
8 4 5 17
Rhinophylla pumilio Murciélago frutero
pequeño enano
1 0 0 1
Total 72 57 49 178
bosque presentaría el valor más bajo. La dispersión funcional
(FDis) Figura(3), reflejó valores intermedios en las tres co-
berturas vegetales y al igual que en la divergencia funcional,
el jardín botánico presentó los valores más altos que el resto
de coberturas, no así el bosque, donde se reportó el menor
valor, lo que indicarían que tiene una mediana capacidad de
respuesta a las perturbaciones ambientales.
Tabla 4: Valores de prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis para
cada índice de diversidad funcional entre las tres coberturas
vegetales de la Estación Experimental El Padmi.
Variable Tratamiento N Medias p
FRic
Bosque 3 0,46
0,2464Jardín Botánico 3 3,9E-03
Pastizal 3 0,56
FEve
Bosque 3 0,75
0,2173Jardín Botánico 3 0,69
Pastizal 3 0,69
FDiv
Bosque 3 0,75
0,0964Jardín Botánico 3 0,86
Pastizal 3 0,83
FDis
Bosque 3 3,17
0,3821Jardín Botánico 3 3,56
Pastizal 3 3,39
Nota:FRic: Riqueza funcional; FEve: uniformidad funcional; FDiv:
divergencia funcional; FDis: dispersión funcional; y, p-valor: Valor de
probabilidad.
La prueba no paramétrica de Kruskall-Wallis reveló que
no existen diferencias significativas entre los diversos índi-
ces, lo que sugiere que las medias de cada uno de los índices
Fig. 3: Media y error estándar de la riqueza funcional (FRic),
uniformidad funcional (FEve), divergencia funcional (FDiv) y
dispersión funcional (FDis) de quirópteros en la cada una de las
tres coberturas vegetales en la Estación Experimental El Padmi.
de diversidad funcional obtenidas para el jardín botánico, el
pastizal y el bosque no difieren entre ellas Tabla 4.
24
DIVERSIDAD FUNCIONAL DE QUIRÓPTEROS MEDINA-PIEDRA et al.
DISCUSIÓN
Existe una baja diversidad funcional en la Estación Expe-
rimental El Padmi, por lo que entendemos que el funciona-
miento del ecosistema está estrictamente ligado a un número
muy reducido de especies quirópteras que cumplen sus fun-
ciones ecológicas en este ecosistema (Homar, 2017).
La comunidad de murciélagos evaluados en el Jardín Bo-
tánico presenta una mayor divergencia funcional (FDiv) lo
que indica una alta diferenciación del nicho funcional y di-
vergencia entre las especies dominantes como Carollia brevi-
caudum, Desmodus rotundus yArtibeus planirostris, lo que
reduce la competencia y aumenta la eficiencia en el uso de
los recursos que se encuentren disponibles con una mayor
productividad del ecosistema (Prada-Salcedo et al., 2021 y
Villéger et al., 2008). En términos biológicos, se sabe que
altas divergencias funcionales reflejan altos grados de espe-
cialización de las especies dominantes, independientemente
de sus abundancias (Bellwood et al., 2006). En el presente
estudio, los valores de divergencia funcional fueron altos, lo
que se podría relacionar con la alta dominancia de Carollia
brevicaudum, yArtibeus planirostris, las mismas que presen-
tan hábitos frugívoros.
La comunidad de murciélagos evaluada en la misma co-
bertura vegetal presenta un valor intermedio de dispersión
funcional (FDis) con respecto a los tipos de vegetación eva-
luados, lo que muestra una mediana diferencia funcional en
el nicho y una capacidad moderada de respuesta a las per-
turbaciones ambientales (Elmqvist et al., 2003; Laliberté y
Legendre, 2010; Luck et al., 2013). Esto reduce la compe-
tencia de manera modera (Mason et al., 2005), que conduce
a un aprovechamiento de los recursos dentro de la comunidad
estudiada, lo que se interpretaría como una mejor productivi-
dad del ecosistema y mediana resistencia a especies invaso-
ras (Prada-Salcedo et al., 2021). En cuanto a la riqueza fun-
cional (FRic), la comunidad de murciélagos presentó valores
cercanos a cero, lo que sugiere que varios de los recursos no
están siendo aprovechados en su totalidad, lo que provocaría
una baja eficiencia en la producción del ecosistema (Mason
et al., 2005). En los estudios realizados por Lozano (2014)
y Mogro (2020) también presentan valores bajos de riqueza
funcional, cercanos a los obtenidos en el presente estudio,
lo que lo que podría deberse a la alta abundancia de indivi-
duo de las especies dominantes y la redundancia funcional de
un grupo específico de éstas que pueden suplir los servicios
ecosistémicos de otras adaptándose fácilmente a los cambios
(García et al., 2016). En la misma cobertura vegetal el gru-
po de murciélagos evaluados registró un valor intermedio de
uniformidad funcional (FEve), lo que indica que las especies
cercanas tienen un mismo espacio y sus abundancias son casi
similares entre todas las especies (Villéger et al., 2008). Este
valor también muestra que el nicho funcional no está siendo
ocupado en su totalidad, por lo que posibles especies invaso-
ras puedan ingresar al mismo (Mason et al., 2005).
En cuanto a los valores bajos y medios de los índices de
riqueza, uniformidad y dispersión funcional, respectivamen-
te, que presenta la comunidad de quirópteros registrados en
el Jardín botánico podrían explicarse debido a otras variables
que se describieron como la intervención media del área por
la presencia de senderos, extracción de productos no made-
rables y maderables. Esto pudiera tener dos interpretaciones;
por un lado, pudiera implicar la baja probabilidad de per-
der un grupo funcional en esta cobertura (Fonseca y Ganade,
2001), pero por otro lado pudiera mostrar una baja eficiencia
en la productividad del pastizal (Villéger et al., 2008).
En referencia a la diversidad funciona de la comunidad de
murciélagos registrados en la cobertura de pastizal, al igual
que el jardín botánico, presenta una alta divergencia funcio-
nal lo que coincidiría en una especialización de especies do-
minantes como Desmodus rotundus,Carollia brevicaudum y
Artibeus planirostris, los cuales estarían lejos del centro de
rasgos funcionales y tendrían una alta diferenciación de ni-
chos funcionales entre especies, lo que reduce la competen-
cia y aumenta la eficiencia por los recursos.
Además, se puede mencionar que el pastizal presenta va-
lores de uniformidad y dispersión funcional media, indican-
do que las especies ocupan espacios y poseen abundancias
similares, es decir, el nicho funcional no se está ocupando
en su totalidad. Esto se traduce en una medina eficiencia en
el aprovechamiento de los recursos, afectando así el funcio-
namiento de esta cobertura vegetal, lo que daría cabida al
ingreso de posibles especies invasoras (Mason et al., 2005).
Por otra parte, al igual que las otras dos coberturas, el pastizal
presenta valores bajos de riqueza funcional.
Estas condiciones de riqueza funcional baja, uniformidad
y dispersión funcional media que presenta la comunidad de
murciélagos registrada para el pastizal pudieran estar asocia-
do a la vegetación abierta dominada por especies herbáceas y
cuya producción primaria es aprovechada por el ganado va-
cuno (Quizhpe Tapia y Orellana Fierro, 2011), el cual es el
recurso alimenticio de Desmodus rotundus lo que explicaría
su abundancia. Teniendo en cuenta que el grupo de mamí-
feros investigados se desplazan largas distancias desde sus
refugios hasta las áreas de alimentación, esta área, por en-
contrase entre el jardín botánico y el bosque pudiera estar
siendo usada como un área de tránsito, lo que explicaría la
presencia de 8 especies de murciélagos de hábitos frugívoros
registrados en el pastizal (Aguiar y Marinho, 2007; Novoa et
al., 2011).
En cuanto a la comunidad de murciélagos registrados para
la cobertura vegetal de bosque presenta valores de unifor-
midad, divergencia y dispersión funcional medios los cua-
les indican que en esta área existen pares de especies cerca-
nas que comparten el mismo espacio y presentan abundan-
cias casi similares en las especies registradas, además de no
ocupar en su totalidad el espacio funcional. Esto produciría
una eficiencia media en el aprovechamiento de recursos y el
funcionamiento del ecosistema, además de una baja posibi-
lidad de ingresos de especies invasoras (Mason et al., 2005).
Por otro lado, se observa divergencia alta, es decir, las espe-
cies dominantes están lejos del centro de rasgos funcionales,
porque cada una goza de una alta diferenciación funcional,
lo que reduce la competencia y aumenta la eficiencia en el
uso de los recursos disponibles, provocando una mayor pro-
ductividad de esta cobertura vegetal (Villéger et al., 2008).
Esta mayor diferencia funcional del nicho ayudaría a tener
una elevada capacidades de respuesta a posibles perturbacio-
nes ambientales (Elmqvist et al., 2003; Laliberté y Legendre,
2010; Luck et al., 2013) y reduce la competencia (Mason
et al., 2005), lo que conduce a un aprovechamiento más efi-
ciente de los recursos dentro de la comunidad de murciélagos
registrados en esta cobertura vegetal aportando a una mayor
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e-ISSN: 1390-5902
CEDAMAZ, Vol. 14, No. 1, pp. 18±30, Enero±Junio 2024
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productividad del ecosistema y resistencia a especies invaso-
ras (Prada-Salcedo et al., 2021).
Se puede complementar mencionado que el bosque pre-
senta en, términos biológicos, la mayor cantidad de especies
vegetales, debido a que el grado de intervención es menor,
además que el área es de mayor superficie comparado con
los otros dos tipos de cobertura vegetal. La diversidad florís-
tica de este tipo de bosque está determinada por la presencia
de 142 especies, entre los géneros más relevantes se encuen-
tran Piper, Solanum yCecropia, (Quizhpe Tapia y Orellana
Fierro, 2011), convirtiéndolo en un área con una gran pro-
ducción de recursos tróficos que pueden ser aprovechados
por los murciélagos.
En términos generales la riqueza funcional (Fric) presen-
ta un valor cercano a cero en la cobertura vegetal de bosque
de ribera (jardín botánico), lo que indicaría que existen re-
cursos sin explotar en esta área, posiblemente por una baja
productividad en estos ecosistemas, en referencia a las co-
berturas de pastizal y bosque de ladera, donde se observa va-
lores intermedios sugiere que el espacio funcional ocupado
por la comunidad está aprovechando parcialmente los recur-
sos disponibles. La equitatividad funcional (Feve) indica una
uniformidad media en todos los gremios del área de estudio
presentando una homogeneidad, lo cual describe que existe
una distribución de abundancia en las tres coberturas simi-
lares, es decir, las especies están igualmente representadas,
datos cercanos presenta Díaz Beltrán, (2021), en su estudio
denominado patrones de diversidad funcional de murciéla-
gos en zonobiomas secos del norte de Colombia, en los siete
polígonos o localidades investigadas.
De manera general, se puede decir que existe una baja di-
versidad funcional para la Estación Experimental El Padmi
y que el funcionamiento del ecosistema está estrictamente
ligado a un número muy reducido de especies quirópteras
(Homar, 2017), resultados similares presenta Díaz Beltrán,
(2021), en su estudio, también podríamos mencionar que va-
lores muy similares en los índices de diversidad funcional se
observan en el estudio desarrollado por Mogro (2021). Pero
se observa que estos valores difieren con los resultados que
presenta Escobar, y Maglianesi, (2021) en el que se observa
una alta riqueza funcional lo cual se traduciría en una ma-
yor cantidad de recursos explotados, por lo que es importante
mantener la cobertura vegetal existente en esta área dedicada
a la investigación e iniciar con estrategias de restauración ac-
tiva o pasiva, a fin de garantizar un equilibro funcional y una
reincorporación de especies que aporten en mejorar la fun-
cionalidad de este ecosistema. Este trabajo contribuye a la
comprensión de las funciones ecológicas que tienen los mur-
ciélagos dentro de los ecosistemas presentes en la Amazonía
sur del Ecuador.
CONCLUSIONES
Dentro de las tres coberturas vegetales caracterizadas en
la Estación Experimental El Padmi el gremio perteneciente
a los frugívoros recolectores de sotobosque fue dominante lo
que se podría deducir que desarrollan las funciones ecológi-
cas en este ecosistema, además se observa que bosque pre-
senta valores de uniformidad, divergencia y dispersión fun-
cional medios, es decir, el área tiene capacidad para albergar
una gran diversidad de especies de murciélagos, el cual brin-
da alta cantidad de recursos que deben ser aprovechados, a
su vez presenta un grado de vulnerabilidad al ingreso de es-
pecies invasoras a estos nichos
La divergencia funcional es moderadamente alta en el jar-
dín botánico lo que sugiere que las especies dominantes co-
mo Desmodus rotundus,Carollia brevicaudum yArtibeus
planirostris presentan una alta divergencia, es decir, están
lejos del centro de rasgos funcionales, lo que permite la re-
ducción de la competencia y aumenta la eficiencia por los
recursos.
AGRADECIMIENTOS
Deseo expresar mi más sincero agradecimiento a la SE-
NESCYT por el valioso respaldo proporcionado para llevar
a cabo mi programa de maestría en Biodiversidad y Cambio
Climático y permitir generar dentro de este programa la pre-
sente investigación. También quiero extender mi gratitud a la
Ecóloga Katiusca Valarezo Aguilar M.Sc. y al Ing. Christian
Mendoza León M.Sc. por su inestimable acompañamiento y
asesoría a lo largo de la realización de este trabajo. Su amis-
tad y orientación han sido un sólido apoyo tanto en el ám-
bito profesional como en el personal. Asimismo, reconozco
y agradezco profundamente el apoyo del Ing. Diego Loay-
za, David Villamagua, Blgo. Camilo Gonzalez, Ing. Vinicio
Escudero, Blgo. Wilzon Zuñiga y a cada uno de mis compa-
ñeros de aula cuya ayuda durante la fase de campo de este
proyecto y en la posterior etapa de análisis estadísticos ha si-
do esencial para su éxito. Sin lugar a dudas, deseo destacar
el apoyo incondicional de Magaly Ximena Chumbi por su
respaldo constante y amor brindado.
CONTRIBUCIONES DE LOS AUTORES
Manuel Fernando Medina Piedra y Katiusca Valarezo
Aguilar desarrollaron la metodología; Manuel Fernando Me-
dina Piedra, David Villamagua, Diego Loayza, Vinicio Escu-
dero, Camilo González contribuyeron en la fase de campo;
Manuel Fernando Medina Piedra Katiusca Valarezo Aguilar
y Christian Mendoza León realizaron el análisis de la infor-
mación, curación de datos, producción de tablas y figuras,
además de la redacción del manuscrito y revisión crítica del
artículo.
FINANCIAMIENTO
El presente estudio fue financiado por procedencia propia.
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